Plant-animal interactions in fire-prone ecosystems
NAGIOS: RODERIC FUNCIONANDO

Plant-animal interactions in fire-prone ecosystems

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Plant-animal interactions in fire-prone ecosystems

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dc.contributor.advisor García Pausas, Juli
dc.contributor.advisor Castellanos, María Clara
dc.contributor.author García García, Yedra
dc.contributor.other Facultat de Ciències Biològiques es_ES
dc.date.accessioned 2019-02-22T09:11:56Z
dc.date.available 2019-02-23T05:45:05Z
dc.date.issued 2018 es_ES
dc.date.submitted 18-02-2019 es_ES
dc.identifier.uri http://hdl.handle.net/10550/69156
dc.description.abstract SÍNTESIS Estudiar cómo responden las interacciones ecológicas a las perturbaciones es clave para abordar la creciente pérdida de biodiversidad en diferentes ecosistemas. En la Tierra existen especies que han evolucionado ante la presencia recurrente de perturbaciones naturales, como ocurre en ecosistemas con incendios frecuentes. En ellos el fuego se originó poco después de la aparición de las primeras plantas terrestres y también algunos de los patrones de incendios característicos que todavía permanecen. Sin embargo, las actividades humanas están alterando los patrones naturales de incendios, lo que puede suponer una amenaza incluso para las especies que presentan una rápida recuperación posfuego. Numerosos estudios han abordado las respuestas de plantas y animales a los incendios, aunque las de sus interacciones han recibido un menor interés. Explorar cómo hacen frente las interacciones planta-animal al fuego en ecosistemas con una larga historia de incendios, puede enseñarnos acerca de los mecanismos que mantienen la biodiversidad. Esta tesis se centra en el estudio de los efectos del fuego en diferentes interacciones planta-animal y sus consecuencias en la reproducción de las plantas implicadas. Además, explora la posible contribución de los mutualismos planta-animal, como la polinización y dispersión de semillas, en los procesos de ensamblaje de comunidades con incendios recurrentes en las que el fuego actúa como un fuerte filtro ambiental. Nuestros resultados muestran diferentes mecanismos por los que la reproducción de plantas de ambientes con incendios recurrentes (con rápida respuesta posfuego), podría verse recuperada en poco tiempo e incluso beneficiada tras el fuego. En concreto, el fuego es capaz de modificar las interacciones antagonistas entre plantas y animales (p. ej. depredación de semillas y herbivoría en Ulex parviflorus y Asphodelus ramosus) con efectos temporales positivos para la reproducción de las plantas (Capítulo I). En el caso de interacciones de polinización, la distinta capacidad de respuesta al fuego de los polinizadores puede promover la resiliencia ante los incendios incluso en sistemas de polinización especializados, como el del palmito Chamaerops humilis (Capítulo II). Por otro lado, los incendios pueden alterar las fragancias emitidas por las plantas que favorecen la atracción de sus polinizadores (Capítulo III). En el sistema de polinización por escarabajos de C. humilis, los cambios moderados en composición de la esencia emitida por la planta y la fuerte especificidad entre ésta y los polinizadores, incluso después del fuego, permitieron que la atracción no se viese afectada. Por último, esta tesis sugiere que, junto al filtro abiótico ejercido por el fuego en comunidades vegetales de ecosistemas con incendios recurrentes, como los mosaicos bosque-sabana del Cerrado brasileño, los mutualismos planta-animal también pueden contribuir en el ensamblaje de las mismas al actuar sobre los rasgos reproductivos de las plantas. Esto da lugar a la presencia de patrones de diversidad funcional no aleatorios y contrastados en los dos tipos de hábitats (i.e. bosque y sabana). En concreto, detectamos patrones sobredispersados en las comunidades de sabana (i.e. más diversas) y agregados en las comunidades de bosque (i.e. menos diversas, Capítulo IV). ANTECEDENTES Existe una creciente preocupación por las altas tasas de pérdida de biodiversidad en numerosos ecosistemas (Steffan-Dewenter et al. 2005; Dirzo et al. 2014; Valiente-Banuet et al. 2015). A la pérdida de especies hay que añadir la de las interacciones ecológicas, que puede preceder a la extinción de las primeras (Tylianakis et al. 2008; Aizen et al. 2012; Valiente-Banuet et al. 2015). Diferentes estudios han aportado evidencias de perturbaciones ligadas a actividades humanas como causantes de la acelerada pérdida de biodiversidad actual (Memmott et al. 2007; Traveset and Richardson 2006; Tylianakis et al. 2008; González-Varo et al. 2013; Dirzo et al. 2014; Goulson et al. 2015). Por otro lado, hay organismos que han lidiado con perturbaciones naturales desde hace milenios. Este es el caso de las especies de ecosistemas con incendios recurrentes, en los que el origen de los incendios y de sus regímenes naturales (caracterizados por tamaño, estacionalidad, intensidad y frecuencia) está unido a la aparición de las primeras plantas terrestres (Glasspool et al. 2004; Pausas and Keeley 2009). Estudiar cómo las interacciones entre estas especies hacen frente a los incendios nos puede enseñar acerca de los mecanismos que mantienen la biodiversidad. En esta tesis se exploran las respuestas al fuego de diferentes interacciones entre plantas y animales procedentes de ecosistemas con incendios recurrentes y cómo ello repercute en el éxito reproductivo de las plantas. Numerosos trabajos han analizado los efectos del fuego en plantas y animales (Swengel et al. 2001; Bond and Keeley 2005; Keeley et al. 2011; 2012; New 2014; Pausas y Parr 2018). En ecosistemas con incendios recurrentes, muchos organismos presentan rasgos que les confieren ventajas adaptativas en presencia de regímenes de fuego naturales (Keeley et al. 2011; Keeley et al. 2012; Koltz et al. 2018; Pausas y Parr 2018). Aun así, los humanos estamos alterando estos patrones, por ejemplo, incrementando la frecuencia y la extensión de incendios en algunos ecosistemas, lo que puede suponer una amenaza incluso para las especies nativas de ambientes con una larga historia de incendios (Lavorel et al. 2007; Keeley et al. 2011; Pausas y Paula 2012). Los efectos del fuego en las interacciones planta-animal han recibido, sin embargo, un menor interés aunque el número de trabajos ha aumentado en los últimos años (Dafni et al. 2012; Ponisio et al. 2016, Brown et al. 2017, Kelly et al. 2018). A pesar de la variación en los resultados encontrados hay al menos tres características de los regímenes de incendios que parecen influir en la capacidad de respuesta de las interacciones planta-animal y que son: la frecuencia, la extensión y la edad posfuego (tiempo transcurrido desde el último incendio). El grado de especialización trófica de los organismos implicados (generalistas vs especialistas) también puede influir en su respuesta, aunque esto se ha explorado poco en el contexto de sus interacciones (e.g. Mihuc et al. 2015; Lybbert et al. 2018; Capítulos I-III). Además, en el caso de la polinización los trabajos previos se han centrado en rasgos y recursos florales como la cantidad de polen y néctar o densidad de flores (e.g. Potts et al. 2003; van Nuland et al. 2013; LoPresti et al. 2018). Sin embargo, los posibles efectos del fuego en las fragancias emitidas por las plantas que son claves para atraer a sus polinizadores en muchos sistemas de polinización (Schiestl 2015), no han sido explorados todavía (Capítulo II). El fuego es también un proceso ecológico clave en el ensamblaje de comunidades en ecosistemas con incendios recurrentes, donde actúa como un potente filtro ambiental (Verdú y Pausas 2007; Pausas y Verdú 2008; Ojeda et al. 2010; Cianciaruso et al. 2012; Hoffmann et al. 2012; Dantas et al. 2013). Como resultado, el fuego puede favorecer comunidades en las que predominan especies con rasgos comunes en relación a su respuesta a los incendios (Pausas y Verdú 2008; Cianciaruso et al. 2012; Dantas et al. 2013). Si además estos rasgos están conservados filogenéticamente, es decir, a lo largo de la evolución de las especies que los presentan, se puede dar una sobrerrepresentación de especies estrechamente emparentadas y fenotípicamente similares (p. ej. Verdú y Pausas 2007; Dantas et al. 2013). Por otro lado, existe un número creciente de trabajos que demuestran el papel de las interacciones planta-animal como motores adicionales del ensamblaje de las comunidades (Sargent y Ackerly 2008; Pellissier et al. 2010, 2012; Pringle et al. 2016; Woloswki et al. 2017; Kemp et al. 2018; Bartomeus y Godoy 2018). Distintos estudios han mostrado que la variación espacial en interacciones planta-animal de comunidades con condiciones ambientales contrastadas, puede dar lugar a patrones no aleatorios en los rasgos moldeados por estas interacciones (p. ej. rasgos florales sobre los que actúan polinizadores; Pellissier et al. 2010; Koski y Ashman 2015, Pringle et al. 2016; Wolowski et al. 2017). En este contexto los mosaicos bosque-sabana que caracterizan el Cerrado brasileño son sistemas ideales para investigar posibles patrones de ensamblaje en rasgos moldeados por interacciones mutualistas en ambos tipos de hábitat (i.e. bosques y sabanas), ya estos que difieren en sus historias de incendios y condiciones ambientales y además poseen una alta diversidad de especies (Gottsberger y Silberbauer-Gottsberger 2006). Pese a ello, hasta ahora los estudios que conocemos sobre el ensamblaje en estas comunidades se han centrado principalmente en el papel del filtrado abiótico (Hoffmann et al. 2012; Dantas et al. 2013; Laureto y Cianciaruso 2015; Maracahipes et al. 2018; pero ver Maruyama et al. 2014; Capítulo IV). Objetivos El objetivo general de esta tesis es estudiar el efecto del fuego en interacciones planta-animal de ecosistemas con incendios recurrentes y las consecuencias para la reproducción de las plantas implicadas. Además, esta tesis explora el posible papel de los mutualismos planta-animal en el ensamblaje de mosaicos bosque-sabana en ecosistemas tropicales con incendios recurrentes. Los objetivos específicos que se abordan a largo de los cuatro capítulos son: 1) Estudiar si los incendios forestales, a través del tiempo transcurrido y la distancia al interior del incendio, afectan a las interacciones antagonistas planta-animal (i.e. herbivoría y depredación de semillas) y esto beneficia al éxito reproductivo de las plantas implicadas. Además, se analiza si el efecto difiere según el grado de especialización trófica de los animales antagonistas (Capítulo I). 2) Estudiar si los incendios forestales, a través del tiempo transcurrido y la distancia al interior del incendio, afectan a las interacciones de polinización especializadas con efectos negativos en la reproducción de las plantas implicadas (Capítulo II). 3) Analizar si el fuego modifica las señales químicas emitidas por las plantas que median en sus interacciones de polinización. Evaluar si dichos efectos tienen consecuencias en la atracción de polinizadores (Capítulo III). 4) Estudiar la posible contribución de los mutualismos planta-animal (i.e. polinización y dispersión de semillas), a través de rasgos reproductivos moldeados por estas interacciones, en el ensamblaje de comunidades de mosaicos bosque-sabana en ecosistemas con incendios recurrentes (Capítulo IV). METODOLOGÍA GENERAL Áreas de estudio y diseño experimental El estudio de los efectos del fuego en interacciones planta-animal que incluyen los tres primeros capítulos, se llevó a cabo en siete localidades del este de España afectadas por incendios forestales. Para el Capítulo IV, se recopiló información de una zona en un mosaico bosque-sabana del Cerrado brasileño. Las áreas de estudio en España son matorrales de clima mediterráneo caracterizados por inviernos suaves y húmedos que contrastan con veranos calurosos y secos. El área de estudio de Brasil consistió en un mosaico de parcelas de bosque y sabana con diferente cobertura vegetal e historia de incendios (Dantas et al. 2013). En este caso el clima es tropical-húmedo con una marcada estacionalidad, caracterizada por una estación húmeda y calurosa de octubre a abril y una estación seca de mayo a septiembre. Las áreas estudiadas tanto en España como en Brasil se corresponden con ecosistemas con incendios recurrentes, en los que los organismos presentan frecuentemente rasgos que les confieren ventajas reproductivas y de supervivencia ante regímenes de incendios concretos (Keeley et al. 2011; Koltz et al. 2018). En los tres primeros capítulos se analizaron los efectos del fuego en cada área de estudio en zonas pareadas, quemadas y sin quemar. En el Capítulo I se estudiaron los efectos en interacciones antagonistas (p. ej. depredación de semillas y herbivoría) y en los Capítulos II y III en interacciones de polinización especializadas. Las parcelas sin quemar se seleccionaron cuidadosamente para que fuesen representativas de las condiciones anteriores al paso del fuego, en términos de composición de especies y tipo de suelo. Para analizar los efectos de la distancia hasta la vegetación no quemada (subrogado de la extensión del incendio) y el tiempo desde el último incendio, las interacciones se muestrearon en diferentes categorías de distancias (Capítulo I) o a lo largo de transectos (Capítulo II) desde el perímetro del incendio al interior y en zonas con diferentes edades posincendio (Capítulos I y II). Las distancias desde cada parcela o individuo fueron calculadas con el programa Quantum GIS (QGIS Team 2013). Para el estudio de los efectos del fuego, las interacciones fueron muestreadas mediante censos en campo de diferentes especies de insectos sobre las plantas con las que interactúan. La respuesta en la reproducción de las plantas se evaluó mediante estimas de depredación de semillas o de producción de frutos en el laboratorio. En el Capítulo III se analizaron los posibles cambios producidos por los incendios en las señales químicas emitidas por las plantas en forma de esencias, que median en su polinización. Estas señales contienen compuestos orgánicos volátiles (COVs). El sistema de polinización del palmito, Chamaerops humilis L., fue el sistema de estudio utilizado para analizar estos posibles efectos. La fragancia emitida por la planta se muestreó en dos áreas de estudio tras incendios recientes en España. En cada área se muestreó una zona quemada y una adyacente sin quemar. Durante la floración de la planta, coincidiendo con el pico de emisión de olor, se recolectó la esencia en hojas de C. humilis. La recolección se llevó a cabo embolsando una hoja de la planta (N= 60 individuos) conectada a una bomba de vacío portátil y a una trampa de volátiles con compuestos adsorbentes, en la que quedaban retenidos los COVs del palmito. Los COVs de la esencia se analizaron mediante cromatografía de gases acoplada a espectrometría de masas. Además, se llevaron a cabo bioensayos de olfactometría en el laboratorio con los polinizadores del palmito y esencias del mismo procedentes de las zonas de estudio (quemadas y no quemadas), para analizar si los cambios en la señal interferían en su capacidad de atracción de polinizadores (ver Apéndice C para detalles del muestreo de la fragancia y los bioensayos). Por último, en el Capítulo IV se exploró la posible contribución de interacciones mutualistas entre plantas y animales al ensamblaje de comunidades en mosaicos bosque-sabana con historias de fuego contrastadas. Para ello se realizó una base de datos de 12 rasgos reproductivos (de flores y frutos) de las plantas presentes en un mosaico de parcelas de bosques y sabana en un área de Cerrado en Brasil. La información sobre la composición de las parcelas y la estructura de la cobertura vegetal fue obtenida de un trabajo anterior de Dantas et al. (2013). Los datos de los rasgos se recopilaron mediante una búsqueda bibliográfica y medidas directas en pliegos digitalizados del Herbario del Jardín Botánico de Río de Janeiro (Apéndice D para más detalles sobre la base de datos). La matriz de ocurrencia de las especies de plantas (N=75 especies) en las parcelas de bosque y sabana (N=98 parcelas) junto con los datos reproductivos, se utilizaron para evaluar si la estructura funcional en bosques y sabanas difería de patrones esperados por azar obtenidos mediante modelos nulos. Además, se estimó la estructura filogenética en ambos tipos de hábitats. La métrica de estructura funcional utilizada fue la distancia media de rasgos entre los pares de especies (aquí llamada distancia media funcional, MFD). Para la estructura filogenética, el índice utilizado fue la distancia filogenética media entre los pares de especies (MPD). La presencia de patrones de ensamblaje no aleatorios en ambas comunidades se evaluó comparando ambos índices con la distribución obtenida mediante modelos nulos generados al azar (Capítulo IV y Apéndice D para más detalles). Interacciones planta-animal estudiadas • Ulex parviflorus-Exapion fasciolatum (Capítulo I) Ulex parviflorus Pourr. (Fabaceae), conocida comúnmente por aliaga, es una especie de arbusto espinoso nativo de la cuenca mediterránea. Esta leguminosa es considerada una especie semilladora, que recluta desde un banco de semillas en el suelo después del fuego, con semillas que rompen su dormancia e inician la germinación bajo las altas temperaturas alcanzadas en los incendios (Paula et al. 2009; Moreira et al. 2010). La planta es atacada por un gorgojo especialista, el curculiónido Exapion fascilatum Wagner (Brentidae, Apioninae), que se alimenta de sus semillas. Las hembras del gorgojo ponen sus huevos en el interior de los frutos inmaduros de U. parviflorus y los adultos emergen durante la dehiscencia de los mismos. Además, en los frutos es frecuente observar la presencia de avispas parásitas (Chalcidoidea) de las larvas y pupas del gorgojo. Los efectos del fuego sobre la depredación de semillas en este sistema fueron estudiados en el Capítulo I. • Asphodelus ramosus y depredadores antagonistas (Capítulo I) El gamón, Asphodelus ramosus L. (Liliaceae), es un geófito mediterráneo con una rápida respuesta al fuego gracias a su rizoma (Pantis y Margaris 1988; Paula et al. 2009). Esta planta sufre herbivoría por parte de insectos generalistas como los escarabajos Tropinota squalida Scop y Oxythyrea funesta Poda (Cetoniinae), o el pentatómido Carpocoris fuscipinus Boh. (Pentatomidae). Además, es atacado por la chinche especialista Horistus orientalis Gmelin (Miridae) que presenta un ciclo de vida estrechamente ligado a la planta, en el que tanto las ninfas como los adultos se alimentan especialmente de las flores y frutos. La abundancia de estos depredadores antagonistas sobre la planta tras el fuego, así como sus efectos en la producción de frutos fueron estudiados en el Capítulo I. • Chamaerops-humilis y polinizadores especialistas (Capítulos II y III) El palmito, Chamaerops humilis L. (Arecaceae) es una palmera dioica originaria del oeste de la cuenca del Mediterráneo. Presenta una rápida respuesta al fuego gracias al rebrote desde yemas apicales y a su capacidad de floración la primavera siguiente a un incendio (Paula et al. 2009; Tavşanoğlu y Pausas 2018). Esta palmera presenta un sistema de polinización de tipo criadero (“nursery pollination”) con el curculiónido Derelomus chamaeropis Fabricius (Curculionidae), que se desarrolla dentro de las inflorescencias viejas, preferentemente de individuos masculinos (Anstett 1999; Dufaÿ y Anstett 2004; Jácome-Flores et al. 2018). En la primavera, coincidiendo con la floración, las hojas en lugar de las flores (que prácticamente no emiten fragancia, Dufaÿ et al. 2003), emiten una fuerte señal química que atrae a los adultos de D. chamaeropis que se han desarrollado dentro de las inflorescencias. La emergencia de los adultos del escarabajo coincide con el final de floración de los individuos masculinos y el inicio de los femeninos favoreciendo la polinización (Dufaÿ 2010). Las plantas femeninas y masculinas emiten esencias con composición similar, lo que facilita la visitas a los individuos femeninos a pesar de que ofrecen menos recompensa al polinizador (i.e. ausencia de polen e inflorescencias menos atractivas para su desarrollo, Dufaÿ et al. 2003; Dufaÿ et al 2004; Jácome Flores et al. 2018). Además, la planta es visitada por el escarabajo nitidúlido Meligethinus pallidulus Erichson (Nitidulidae), que tal y como se muestra en el Capítulo II puede ser especialmente relevante en condiciones posfuego. La abundancia de ambos escarabajos en las inflorescencias del palmito tras incendios, así como la producción de frutos de la planta fueron estudiadas en el Capítulo II. RESULTADOS En esta tesis mostramos que los incendios alteran las interacciones entre plantas y animales a través de características espaciales y temporales de los mismos. Esto da lugar a la formación de patrones de variación espacio-temporal en las interacciones dentro del área quemada. Las consecuencias en la reproducción de las plantas dependerán de la capacidad de respuesta de dichas interacciones (Capítulos I y II). Además, el grado de especialización trófica de los organismos implicados en las interacciones también puede influir en la capacidad de recuperación de éstas tras el fuego (Capítulo I). Sin embargo, incluso en interacciones, por ejemplo, de polinización con un alto grado de especialización, una rápida respuesta por parte de alguna de las pocas especies involucradas puede asegurar el éxito reproductivo de las plantas (Capítulo II). Estas relaciones de polinización podrían también verse alteradas después del fuego por la modificación de las señales químicas con las que las plantas atraen a sus polinizadores (Capítulo III). En el sistema de polinización estudiado, los tenues cambios observados en la composición de la fragancia y la ausencia de efectos significativos en su capacidad de atracción, parecen favorecer también la rápida respuesta tras el fuego (Capítulo III). Es importante remarcar que estos estudios fueron realizados en interacciones entre pares de especies concretos involucrando un pequeño número de especies y que por tanto nuevos trabajos, por ejemplo, a nivel de comunidad, son necesarios para evaluar si en otros sistemas o a escalas más amplias emergen resultados similares. Finalmente, esta tesis sugiere que el ensamblaje de comunidades vegetales de mosaicos bosque-sabana en ambientes con incendios recurrentes, es el resultado de múltiples procesos entre los que además del fuego que es un fuerte filtro abiótico se encuentran los mutualismos planta-animal. Estos últimos actúan sobre los rasgos reproductivos de las plantas generando patrones de diversidad funcional contrastados en comunidades de bosque y sabana (Capítulo IV). En el Capítulo I (García et al. 2016), detectamos que el fuego puede tener efectos temporales beneficiosos en la reproducción de las plantas a través de su impacto sobre las interacciones con animales antagonistas especialistas. Estos resultados coinciden con evidencias anteriores de los efectos negativos del fuego en poblaciones de herbívoros que pueden suponer un alivio temporal para las plantas que muestran una rápida respuesta al fuego (Knight y Holt 2005). La menor presión por parte de los antagonistas, unida a un aumento de nutrientes en el suelo o a los claros abiertos por el fuego que reducen la competencia por luz y recursos, podrían tener efectos positivos en la dinámica de las poblaciones vegetales. Además de los efectos temporales, nuestro estudio detectó la presencia de patrones de variación espacial en las interacciones dentro de las zonas quemadas (García et al. 2016). Este trabajo se centró en interacciones de depredación pre-dispersiva; sin embargo, el fuego puede modificar las interacciones post-dispersivas afectando también a la reproducción de las plantas (Ordóñez and Retana 2004; Broncano et al. 2008; Puerta-Piñero et a.l 2010). Por tanto, estudios integrativos que evalúen cómo el fuego modifica el balance entre distintas interacciones en zonas quemadas son necesarios para entender los efectos últimos sobre el éxito reproductivo de las plantas. En el Capítulo II (García et al. 2018), nuestros resultados muestran cómo la diferente capacidad de respuesta al fuego de las especies de polinizadores, pueden favorecer una rápida recuperación incluso en sistemas de polinización especializados. Esto es consistente con trabajos previos centrados en interacciones generalistas, que demuestran que la diversidad de respuestas de los polinizadores puede tamponar los efectos negativos del fuego en las especies de polinizadores más sensibles (Potts et al. 2001; Campbell et al. 2007; van Nuland et al. 2013, Lybbert et al. 2018). Como consecuencia, la producción de frutos se vió recuperada en la mayor parte de las zonas de estudio tan solo tres años después de los incendios (García et al. 2018). Futuros trabajos podrían evaluar si esta resiliencia al fuego en sistemas de polinización especializados es común en otros ecosistemas con incendios recurrentes. Este trabajo señala también la importancia de los co-polinizadores en los sistemas de polinización de tipo criadero “nursery” (Kephart et al. 2006; Hossaert-McKey et al. 2010), especialmente en ambientes con perturbaciones recurrentes (García et al. 2018; Capítulo III). Futuros trabajos que incluyan otros sistemas de polinización o escalas más amplias, como es el caso de estudios de redes de polinización, podrían aportar información relevante sobre la resiliencia de las comunidades de plantas y polinizadores a la perturbación. En el Capítulo III, detectamos que los incendios pueden alterar las señales químicas emitidas por las plantas que atraen a sus polinizadores, lo que podría interferir en sus interacciones de polinización. Trabajos anteriores han aportado evidencias de que perturbaciones ligadas a los humanos como el incremento de temperatura, ozono o sequía, pueden modificar estas señales químicas (Farré-Armengol et al., 2013, 2014, 2016; Burkle y Runyon 2016, 2017; Jürgens y Bischoff 2017). En nuestro sistema de estudio, los cambios en la fragancia fueron moderados y esta mostró una alta especificidad por los polinizadores incluso después del fuego, lo que también facilitó la resiliencia del sistema de polinización del palmito ante los incendios (Capítulo III). Las particularidades de la emisión de la fragancia en el palmito (emitida por las hojas) y la especialización de los polinizadores implicados (Dufaÿ et al. 2003; García et al. 2018), sugieren tomar con precaución los resultados obtenidos y señalan la necesidad de estudiar otras interacciones de polinización mediadas por esencias florales. Sin embargo, el hecho de que el fuego es capaz de modificar diversos factores que han demostrado alterar las fragancias florales por sí mismos, como cambios en las bacterias asociadas a las plantas, en las presiones de herbivoría, en el contenido hídrico del suelo o en temperatura (Kessler et al. 2011; Farré-Armengol et al. 2014; Burkle and Runyon 2016; Helletsgruber et al. 2017), apuntan la posibilidad de que el fuego también modifique las fragancias emitidas por flores. Por último, el Capítulo IV sugiere que las interacciones mutualistas tales como la polinización y dispersión de semillas, pueden ser procesos adicionales en el ensamblaje de las comunidades vegetales de mosaicos bosque-sabana con historias de fuego distintas. Esto resulta en patrones no aleatorios en los rasgos reproductivos de las comunidades. En concreto, las comunidades de bosque mostraron patrones agregados en estos rasgos, indicando similaridad funcional que contrasta con la dispersión funcional detectada en sabanas. Estos resultados refuerzan la dicotomía funcional entre las dos formaciones ya señalada por trabajos previos (Hoffmann et al. 2012; Dantas et al. 2013, Sfair et al. 2016; Maracahipes et al. 2018), y muestran que también se ve reflejada en rasgos relacionados con procesos de polinización y dispersión en estos ecosistemas tropicales. Este estudio remarca la importancia de incluir rasgos reproductivos junto a los típicamente analizados (i.e. ecofisiológicos, vegetativos, Keddy 1992; Kraft et al. 2008) en trabajos de ensamblaje de comunidades vegetales. Por último, la variación en los patrones observados refuerza la necesidad de combinar enfoques basados en rasgos y en la filogenia de las especies para entender las distintas fuerzas que subyacen a los patrones de ensamblaje de las comunidades (Cavender-Bares et al. 2009; Pausas y Verdú 2010; de Bello 2017). CONCLUSIONES 1. El fuego modifica las interacciones antagonistas entre plantas y animales y esto puede beneficiar a la reproducción de las plantas hasta que los antagonistas se restablecen e interactúan de nuevo con ellas. En concreto, este efecto se observa en interacciones con antagonistas especialistas (p. ej. depredadores de semillas), que a diferencia de los generalistas requieren más tiempo para recuperar sus interacciones. 2. Los incendios modifican las interacciones entre las plantas y sus polinizadores. Una capacidad de respuesta rápida por parte de alguna de las especies de polinizadores, puede proveer de resiliencia incluso a sistemas de polinización especializados, lo que resulta en una rápida recuperación de la reproducción de la planta. 3. Los incendios pueden generar patrones de variación espacial y temporal en las interacciones entre plantas y animales. 4. El fuego puede alterar las señales químicas que median en las interacciones de polinización lo que su vez podría tener efectos en la capacidad de atracción de polinizadores. En el caso de sistemas de polinización especializados, la alta especificidad entre la señal y los polinizadores incluso tras un incendio, podría favorecer que la polinización no se vea afectada negativamente. 5. En ecosistemas con incendios recurrentes, además del filtro abiótico impuesto por el fuego, las interacciones mutualistas entre plantas y animales pueden contribuir al ensamblaje de sus comunidades. En mosaicos bosque-sabana observamos que múltiples procesos ecológicos (i.e. fuego e interacciones mutualistas) pueden actuar sobre distintos rasgos de las plantas (i. e. vegetativos y reproductivos) dando lugar a patrones de ensamblaje diferentes a los esperados por azar. 6. La distinción funcional entre formaciones de bosque y sabana tropicales con historias de incendios contrastadas, se observa también en rasgos reproductivos, con una mayor diversidad funcional en las comunidades de sabana (patrones dispersados) que en las de bosque (patrones agregados). REFERENCIAS Aizen, M. A., M. Sabatino, and J. M. Tylianakis. 2012. Specialization and rarity predict nonrandom loss of interactions from mutualist networks. Science 335: 1486-1489. Anstett, M. C. 1999. An experimental study of the interaction between the dwarf palm (Chamaerops humilis) and its floral visitor Derelomus chamaeropsis throughout the life cycle of the weevil. Acta Oecologica 20: 551–558. Bartomeus, I., and O. 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dc.format.extent 216 p. es_ES
dc.language.iso en es_ES
dc.subject plant-animal interactions es_ES
dc.subject fire ecology es_ES
dc.subject pollination es_ES
dc.subject community assembly es_ES
dc.subject resilience es_ES
dc.subject functional diversity es_ES
dc.subject phylogenetic diversity es_ES
dc.subject seed predation es_ES
dc.subject mutualisms es_ES
dc.subject savanna es_ES
dc.subject forest-savanna mosaics es_ES
dc.subject Brazilian Cerrado es_ES
dc.subject Mediterranean shrubland es_ES
dc.subject fire-prone ecosystems es_ES
dc.subject wildfires es_ES
dc.title Plant-animal interactions in fire-prone ecosystems es_ES
dc.type info:eu-repo/semantics/doctoralThesis es_ES
dc.subject.unesco UNESCO::CIENCIAS DE LA VIDA::Biología de insectos (Entomología)::Ecología de los insectos es_ES
dc.subject.unesco UNESCO::CIENCIAS DE LA VIDA::Biología vegetal (Botánica) ::Ecología vegetal es_ES
dc.subject.unesco UNESCO::CIENCIAS DE LA VIDA es_ES
dc.description.abstractenglish SUMMARY: There is a general concern about the increasing biodiversity loss in different ecosystems. In many cases, different disturbances are behind the extinction of species and ecological interactions. Understanding how plant-animal interactions respond to disturbance is thus one of the priorities faced by scientists. However, most of the studies on this topic have focused on anthropogenic disturbances, while the impacts of natural disturbances (e.g. wildfires) have received less attention. This thesis is about the responses of plant-animal interactions from environments with a long fire history (i.e. fire-prone ecosystems) to wildfires and the ultimate effects on plant reproductive performance. In addition, it explores how these interactions may contribute to the assembly of fire-prone communities from Neotropical forest-savanna mosaics, where fire is a strong abiotic filter. In Chapter I, we assessed whether wildfires, through the postfire age and distance to the unburnt (i.e. fire extent), disrupted antagonistic plant-animal interactions (i.e. seed predation and herbivory). We also evaluated whether the effects of fire differed with the degree of specialization of the interactions involved (generalized vs specialized). To do that, we studied herbivory and seed predation interactions by insects in two Mediterranean plants, Ulex parviflorus and Asphodelus ramosus, with fast postfire responses. Our results showed that wildfires disrupted plant antagonistic interactions with specialist seed predators leading to temporary beneficial effects on plant reproductive success. We did not reported significant differences on generalist herbivores that showed a fast recovery at recently burnt areas. In addition, fire created spatial patterns in the strength of seed predation interactions by specialist insects inside the burnt. In Chapter II, we studied the effects of wildfires, through the postfire age and distance to the unburnt, in the specialized pollination system of the Mediterranean dwarf palm, Chamaerops humilis. We expected that wildfires disrupted the interaction between the palm and its nursery weevil pollinator, with negative consequences on plant reproduction. Our analyses, however, detected a complete recovery in the palm’s fruit set at most of the study areas only three years after the fires. The replacement at recently burnt sites by an additional beetle pollinator, previously unnoticed, may have provided plant reproductive resilience. Our study suggests that even in highly specialized pollination systems from fire-prone ecosystems, a differential postfire response by a few pollinator species might ensure plant reproduction. In Chapter III, we explored whether wildfires can change plant scents mediating pollination interactions and, in turn, their attractiveness to pollinators. We studied the pollination system of C. humilis by two beetle pollinators. The palm’s leaf scent mediates the interaction. Our analysis showed only slightly changes on scent composition after the fires. In addition, we did not detected pollinator preferences on the palm’s scent from burnt or unburnt sites. Our study indicates that wildfires can modify plant chemical signals mediating plant-pollination interactions, which may have further effects on pollinator attraction. However, in our study system, the limited scent changes reported together with the high specificity between the plant signal and the pollinators may have contributed to the fast postfire recovery of C. humilis pollination. Finally, in Chapter IV we evaluated the potential contribution of plant-animal mutualisms (through plant reproductive traits shaped by these interactions) into the assembly of forest-savanna mosaics from fire-prone ecosystems. We estimated the functional (based on floral and fruit traits) and phylogenetic structure in both habitat types (i.e. forest and savannas). Savannas exhibited overdispersed functional patterns contrasting with forests where patterns of functional similarity emerged. This reinforced previous evidences on the functional dichotomy of these tropical formations. In addition, our results suggested that multiple ecological processes including fire and plant-animal mutualisms (i.e. pollination, seed dispersal) may drive species coexistence in forest-savanna mosaics by acting on different plant traits (i.e. fire-related and reproductive traits). CONCLUSIONS 1. Wildfires can disrupt antagonistic plant-animal interactions resulting in beneficial effects on plants with fast postfire responses, until interaction recovers. These postfire effects may be stronger on interactions with specialists that need more time to establish inside the burnt. 2. Different pollinator responses after fires can provide plant reproductive resilience even in highly specialized pollination systems from fire-prone ecosystems. 3. Wildfires can create spatio-temporal patterns of variation in plant-animal interactions. 4. Wildfires can modify plant chemical signals mediating in pollination interactions. In specialized pollination systems, the limited changes in scent composition and the high specificity between the signal and pollinators may provide resilience under disturbance. 5. Besides the abiotic filter imposed by fire, plant-animal mutualisms such as pollination and seed-dispersal interactions may drive species-coexistence in forest-savanna mosaics by acting on reproductive plant traits. 6. The functional distinction of forest and savanna formations in Cerrado mosaics is reinforced by reproductive plant traits, with savannas showing higher diversity levels (i.e. functional overdispersion) than forests where functional similarity is promoted (i.e. functional clustering). es_ES
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