Parasite fauna and community structure of bathydemersal fishes: Notacanthus bonaparte (Osteichthyes), Etmopterus spinax and Deania profundorum (Chondrichthyes)
NAGIOS: RODERIC FUNCIONANDO

Parasite fauna and community structure of bathydemersal fishes: Notacanthus bonaparte (Osteichthyes), Etmopterus spinax and Deania profundorum (Chondrichthyes)

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Parasite fauna and community structure of bathydemersal fishes: Notacanthus bonaparte (Osteichthyes), Etmopterus spinax and Deania profundorum (Chondrichthyes)

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dc.contributor.advisor Carrassón López de Letona, Maite
dc.contributor.advisor Pérez-del-Olmo, Ana
dc.contributor.advisor Montero Royo, Francisco Esteban
dc.contributor.author Isbert, Wolf
dc.contributor.other Departament de Zoología es_ES
dc.date.accessioned 2017-07-27T07:08:35Z
dc.date.available 2018-07-28T04:45:05Z
dc.date.issued 2017 es_ES
dc.date.submitted 26-07-2017 es_ES
dc.identifier.uri http://hdl.handle.net/10550/60333
dc.description.abstract Resumen El mar profundo es el mayor bioma de la tierra y el menos estudiado (Ramirez-Llodra et al. 2010). Si bien inicialmente el mar profundo se consideró como un ambiente muy estable con variaciones muy leves por debajo de la termoclina permanente, los estudios realizados en las últimas décadas indican que el mar profundo es un ambiente más dinámico de lo que se pensaba (Gage 2003, Ramirez-Llodra et al. 2010). La variabilidad natural de los procesos que tiene lugar en los hábitats del mar profundo tiene su origen en diferentes factores entre los que se encuentran las corrientes horizontales de masas de agua de grandes dimensiones dirigidas por las corrientes circunglobales, las cuales pueden dar lugar a modificaciones en los regímenes de temperatura y salinidad. Por otro lado los accidentes topográficos sumergidos, como por ejemplo las montañas y los cañones submarinos, interaccionan con dichas corrientes dando lugar a unas condiciones ambientales diferentes de las que tienen lugar en el talud continental o en las llanuras abisales; las condiciones específicas que se dan en estas formaciones favorecen el incremento del alimento disponible y también de la diversidad en el mar profundo a escala local (Levin & Dayton 2009 y referencias dentro de este trabajo). Por lo tanto, la alta heterogenidad espacial que pueden presentar los hábitats en el mar profundo, junto con la limitación espaciotemporal del aporte de alimento en estas comunidades (Snelgrove & Grassle 1995) puede dar lugar a una alta variabilidad en la diversidad, incluso a pequeña escala espacial (Levin & Dayton 2009). El conocimiento actual sobre las dinámicas del mar profundo y de sus hábitats es todavía muy limitado y en algunos casos casi inexistente, sobre todo comparado con el conocimiento que se tiene de los ecosistemas costeros y de aguas someras (Ramirez-Llodra et al. 2010, Snelgrove et al. 2016). Esta afirmación es también válida cuando hablamos de las especies ícticas del mar profundo sobre las que existe un conocimiento muy limitado, restringido a aquellas que tienen un valor comercial y que son especies objetivo en zonas determinadas (Snelgrove et al. 2016). Por consiguiente, debido al gran desequilibro en el número de estudios realizados en zonas profundas, se recomienda considerar con cautela las extrapolaciones sobre patrones comunes en el mar profundo (Snelgrove et al. 2016). Dentro de esta información generalmente escasa sobre los ecosistemas profundos, hay una gran falta de conocimiento en lo que respecta a las características de los peces de aguas profundas, incluyendo su parasitofauna. Muchos de los aspectos de la biología de los parásitos, tales como sus ciclos de vida y patrones de distribución en el mar profundo a menudo se han extrapolado basándose en conocimientos preexistentes sobre peces de aguas someras. Los pocos datos existentes sobre los parásitos de los peces de profundidad muestran similitudes con los de las aguas someras, existiendo una cierta relación entre las comunidades parasitarias y las características de los hospedadores. Los ciclos de vida de los parásitos en aguas profundas son a menudo desconocidos. Los estudios existentes parecen mostrar que la diversidad de ciertos grupos de parásitos es claramente menor que la que muestran especies de peces de aguas someras (Klimpel et al. 2009). La menor diversidad puede explicarse parcialmente en algunos taxones superiores, como los digeneos, por el hecho de que pocos parásitos han conseguido seguir y co-evolucionar con sus hospedadores hacia las profundidades oceánicas. Además, la menor densidad de hospedadores en el mar profundo, junto a la inadecuación de ciclos de vida, podrían haber impedido una exitosa colonización de este hábitat (Campbell et al. 1980, Bray et al. 1999,Klimpel et al. 2006). El aumento del conocimiento de la fauna parasitaria de especies ícticas del mar profundo no solo proporciona mayor información sobre los parásitos en sí, también proporciona información sobre las características biológicas y la ecología de los hospedadores, por lo que los parásitos pueden emplearse como indicadores biológicos. Este conocimiento contribuye además a mejorar la comprensión del las vías de transmisión de los parásitos en condiciones ambientales extremas con a menudo baja diversidad y densidad de hospedadores (Leung et al. 2015). En particular, el uso de los parásitos como indicadores biológicos es recomendable para especies de hospedadores raras o difíciles de muestrear (MacKenzie & Abaunza 1998), que es en buena parte el caso de las tres especies estudiadas en este trabajo: Notacanthus bonaparte Risso, 1840 (Notacanthiformes: Notacanthidae), Etmopterus spinax L., 1758 (Squaliformes: Etmopteridae), y Deania profundorum Smith & Radcliffe 1912 (Squaliformes: Centrophoridae). La información existente sobre los hábitats profundos y su ictiofauna apunta claramente a ‘historias de vida’ caracterizadas por un crecimiento lento, madurez retardada y baja fecundidad lo que hace que los peces del mar profundo sean en general menos resilientes ante impactos antropogénicos como es el caso de la pesca (Koslow et al. 2000, Bergstad et al. 2013). Estas características son comunes a las tres especies estudiadas en este trabajo, y a pesar de que las tres tienen un bajo valor comercial, todas ellas sufren el impacto de la pesca debido en parte a las altas tasas de mortalidad experimentadas por las especies debido al bycatch. Notacanthus bonaparte se alimenta de organismos bentónicos y en algunas zonas presenta abundancias elevadas. Sin embargo el papel concreto de N. bonaparte en el ecosistema no se conoce, y solo puede especularse que una disminución en sus densidades tendría un ‘efecto cascada’ en el ecosistema. En lo que respecta a las especies de tiburones (E. spinax and D. profundorum), su papel/importancia en los ecosistemas profundos no se conoce con precisión, sin embargo, dadas sus características como especies predadoras y pertenecientes a altos niveles tróficos (Cortés 1999), se ha sugerido que su disminución o extinción podría tener importantes consecuencias para la comunidad local y para la estabilidad del ecosistema. Objetivo principal y específicos El principal objetivo de esta tesis es contribuir al conocimiento de la parasitofauna de peces de profundidad del Mediterráneo y Atlántico nororiental. En concreto se pretende conocer la diversidad, estructura y composición de las comunidades, información imprescindible para la realización de estudios en los que se utilicen a los parásitos como indicadores de diferentes aspectos de la biología y ecología de sus hospedadores y de los ecosistemas en los que habitan. Con este fin se han seleccionado tres especies de peces modelo: un representante de los osteíctios (la anguila de Bonaparte, Notacanthus bonaparte (Teleostei: Notacanthiformes)) y dos condríctios (el negrito, Etmopterus spinax y el tollo flecha Deania profundorum (Chondrichthyes: Squaliformes)). Resumen 28 Para la consecución del objetivo general, se han marcado como objetivos específicos: 1. Estudiar la parasitofauna de N. bonaparte, E.spinax y D. profundorum en el Mediterráneo occidental y el Atlántico nororiental, identificando las especies encontradas y haciendo una revisión bibliográfica detallada de los parásitos encontrados en estos hospedadores y otras especies próximas. 2. Describir especies de parásitos nuevas para la ciencia (N. bonaparte). 3. Describir las comunidades de parásitos de N. bonaparte, E. spinax y D. profundorum, e investigar los factores biológicos que influyen en su composición y estructura. 4. Contribuir al conocimiento sobre la composición y abundancia de las especies de parásitos para su uso como posibles indicadores de los patrones de distribución y conectividad en especies de peces, tanto en el marco de las variaciones estacionales y batimétricas (hospedador modelo N. bonaparte), como geográficas (hospedador modelo E. spinax). 5. Analizar la relación entre la fauna parasitaria y la dieta/ecología trófica del hospedador (hospedadores modelo E. spinax y D. profundorum). Listado con anotaciones de los parásitos citados en las especies de tres familias de peces de profundidad: Centrophoridae, Etmopteridae and Notacanthidae Se presenta una revisión de la información existente hasta la fecha de los parásitos documentados hasta ahora para las tres familias de hospedadores (Centrophoridae, Etmopteridae y Notacanthidae) a las que pertenecen las tres especies modelo (Tabla 4.1). Se ha realizado un búsqueda detallada consultando diferentes bases de datos (p.ej. Google Scholar, Web of Knowledge, World of Copepods, Global Cestode Database y Host-parasite database of the Natural History Museum, London) así como la amplia revisión realizada por Klimpel et al. (2009). La información encontrada mediante motores de búsqueda de internet fue además verificada con la Fuente original (la publicación) cuando ésta estuvo disponible. Las tres familias presentan un número diferente de especies válidas, estando algunas especies todavía en discusión. El número total de especies de peces válidas (82) se distribuye entre las tres familias de la siguiente manera: 20 centrofóridos, 51 etmoptéridos y 11 notacántidos. Las publicaciones encontradas sobre las especies de parásitos descritas para las tres familias de los tres hospedadores objeto de este estudio son pocas en comparación con las existentes para peces de aguas someras o especies de interés comercial, aunque se detecta un aumento en el número de publicaciones a partir de la década de los setenta (Fig. 4.1). Por otro lado, las publicaciones muestran un claro sesgo geográfico, correspondiendo la mayor parte de los estudios al Noreste Atlántico, seguidos por los estudios en el Noroeste Atlántico, en el Suroeste Pacífico y en el Mar Mediterráneo. El análisis de la información muestra que varias familias de parásitos pertenecientes a diferentes grandes grupos taxonómicos, tienen una relevancia diferente en los hospedadores elasmobranquios y en los teleósteos. Estos grupos taxonómicos fueron: Cestoda, Monogenea, Trematoda (Digenea), Nematoda, Copepoda, Isopoda, Cirripedia y Amphipoda (Fig. 4.2). En las dos especies de elasmobranquios la mayoría de parásitos documentados eran cestodos, seguidos por los copépodos, mientas que en los notacántidos los digeneos fueron el grupo más diverso, seguido de los monogeneos. Se trata de patrones que ya han sido observados en otros elasmobranquios y osteíctios (Campbell et al. 1980, Cribb et al. 2002, Caira & Healy 2004). Los anfípodos y cirrípedos solo se detectaron en los etmoptéridos (Fig. 4.4, 4.5). En general la baja diversidad de monogeneos puede deberse a artefactos asociados al muestreo o a una presencia en general baja de este grupo en el mar profundo, como ya han sugerido otros autores (De Buron & Morand 2004). Los parásitos detectados en las familias de peces analizadas representan parte de las familias que se encuentran con frecuencia en otros peces del mar profundo (Fig. 4.3). Las proporciones de especialistas y generalistas de todos los grupos de parásitos fueron diferentes entre las tres familias de hospedadores, donde los notacántidos mostraron la proporción más elevada de especies especialistas (casi un 58%), seguidos de los etmoptéridos (50%) y los centrofóridos (30%) (Fig. 4.6). Los parásitos especialistas no solo se encontraron en los monogeneos, sino también en los digeneos (en Notacanthidae) y cestodos (en las dos familias de elasmobranquios). Como se ha sugerido previamente, los organismos generalistas, a través de la dieta, pueden infectarse por una fauna parasitaria más diversa con más especies generalistas (Klimpel et al. 2006, Chambers 2008); las diferencias entre las familias de hospedadores se pueden explicar en parte por los diferentes hábitos alimenticios de las mismas, dado que los tiburones presentan, en general, un espectro mayor de presas. En comparación, los notacántidos muestran un espectro de presas más limitado y son también en parte especies de dietas más especializadas. La proporción de parásitos heteroxenos y monoxenos fue similar en las tres familias. La proporción más elevada de parásitos heteroxenos fue detectada en notacántidos, probablemente debido en parte a su dieta estrictamente bentónica. En etmoptéridos, los taxones de parásitos monoxenos contribuyeron en mayor medida, en parte debido a dos taxones encontrados exclusivamente en esta familia de peces. Este hecho puede también estar relacionado con el hecho de que haya registrado una mayor proporción de parásitos adultos en etmoptéridos, mientras que en los otros tiburones, los centrofóridos, la proporción de heteroxenos y monoxenos fue prácticamente la misma. En etmoptéridos se detectaron más especies monoxenas que infectan a sus hospedadores mayoritariamente en estado adulto (excepto Gnathiidae). La mayor proporción de adultos en notacántidos está representada mayoritariamente por digeneos, lo que puede estar relacionado con su dieta bentónica especializada. Cabe destacar el elevado número de estadios larvarios detectados en los centrofóridos, la familia que presenta mayores tamaños corporales, indicando un papel importante de la misma como hospedador intermediario o, por lo menos, paraténico. Consecuentemente, deben de existir depredadores de estos centrofóridos, de al menos un tamaño similar, en sus hábitats. Se necesitan más estudios para analizar si algunas larvas de cestodos podrían parasitar exclusivamente a tiburones pequeños y/o jóvenes, siendo menos frecuentes en hospedadores adultos. Una nueva especie de Tinrovia Mamaev, 1987 (Monogenea: Microcotylidae) en el pez de profundidad Notacanthus bonaparte Risso (Notacanthiformes: Notacanthidae) en el Mediterráneo occidental y el Noreste Atlántico Durante el análisis de las comunidades parasitarias de la anguila de Bonaparte, Notacanthus bonaparte Risso, 1840, una nueva especie de monogeneo fue detectada y descrita. La fauna parasita del pez de profundidad N. bonaparte es poco conocida y hasta la fecha solo se han descrito dos especies: el trematodo Steringovermes notacanthi Bray, 2004 y el cestodo Bathycestus brayi Kuchta & Scholz, 2004. Este nuevo microcotílido, Tinrovia mamaevi n. sp. (Monogenea: Polyopisthocotylea), se describió en las branquias de especímenes muestreados en el Mediterráneo occidental y el Noreste Atlántico. Los especímenes obtenidos se emplearon para realizar un análisis morfológico detallado mediante microscopio óptico y confocal. Las características morfológicas observadas en los especímenes de monogeneos analizados de las dos áreas justifican su clasificación como una única especie. Esta especie se asigna a la subfamilia Syncoelicotylinae Mamaev & Zubchenko 1978 debido a la posesión de un háptor asimétrico con dos salientes longitudinales separados. Esta especie se incluye en el género Tinrovia que incluye únicamente a la especie tipo T. papiliocauda Mamaev, 1987. Tinrovia mamaevi se diferencia de T. papiliocauda por la presencia de un háptor más estrecho, con un menor número de pinzas. Las pinzas son menores en esta nueva especie, los testículos más numerosos, el atrio genital es menor y con un menor número de espinas y los huevos tienen un filamento largo y uno corto (Tabla 5.1). Las pinzas en T. mamaevi n. sp. son de tipo ‘microcotílido’, organizadas sobre dos salientes longitudinales laterales (Fig. 5.1). Las publicaciones previas sobre Syncoelicotylinae han sugerido que sus pinzas son robustas (Mamaev & Zubchenko 1978, Mamaev 1987, Mamaev & Brashovian 1989), sin embargo las pinzas de T. mamaevi son ligeramente menores que las de T. papiliocauda y sus escleritos son delgados y más delicados. Por ello si bien en estos casos las descripciones pueden ser ambiguas, deben referirse al tamaño total de la pinzas en relación con el tamaño del cuerpo o al tamaño relativo de los escleritos. Esto también es aplicable a la descripción del haptor hecha para dos especies de Syncoelicotylinae. En este estudio hemos podido observar un háptor menor en T. mamaevi comparado con T. papiliocauda, mientras que los salientes laterales parecen ser relativamente menores y más estrechos. En la diagnosis genérica de dos especies de los géneros Syncoelicotyle y Tinrovia, el háptor se describe como ’con forma de mariposa’, es decir, compuesto por salientes anchos y separados (Mamaev & Zubchenko 1978, Mamaev 1987) (Figs.5.1, 5.2). Sugerimos que las descripciones de estas especies de Syncoelicotylinae hacen referencia a aspectos que pueden ser controvertidos. En primer lugar se observa, que los salientes del háptor de la nueva especie no son anchos, sugiriendo que este carácter no es ya válido para la diagnosis de todo el género Tinrovia. En segundo lugar, sugerimos el uso de un término más genérico para hacer referencia a caracteres como salientes laterales del háptor anchos, dado que descripciones que hacen referencia a una forma muy particular pueden ser mal interpretados dependiendo del observador. Junto con el menor número de espinas, el atrio genital en T. mamaevi es menor y presenta un patrón diferente de almohadillas musculares armadas en comparación con el órgano genital descrito para T. papiliocauda. Sin embargo, debido a las dificultades para describir estas estructuras de arquitecturas complejas, se recomienda interpretar con cautela a la supuesta diferencia en la lobulación del atrio genital. Las técnicas aplicadas empleando el microscopio confocal fueron muy útiles, especialmente para interpretar la estructura tridimensional del atrio genital (Fig. 5.3). El uso de estas técnicas puede ayudar a reducir las posibles controversias en la interpretación de las características e incrementar la fiabilidad de los diagnósticos. En este estudio se observó que los huevos de la nueva especie (con un filamento polar largo y uno corto) no se correspondían con la descripción en la diagnosis del género (dos filamentos cortos). No se pudieron distinguir la anastomosis de los ciegos ramificados, supuestamente características de este género, debido a la elevada densidad de los folículos de las glándulas vitelógenas. Las descripciones de estos caracteres son típicamente controvertidas en otras descripciones de poliopistocotileos, por ello son, en general, aspectos morfológicos poco fiables para diagnósticos taxonómicos. Sugerimos la siguiente diagnosis corregida para el género Tinrovia: como en Mamaev (1987) excepto por el háptor con dos salientes laterales que no se unen posteriormente, marcadamente alados cuando éstos son anchos, y huevos con dos filamentos (cortos o largos). Resumen 31 Dichelyne (Cucullanellus) romani n. sp. (Nematoda: Cucullanidae) en especies de notacántidos del Noreste Atlántico y del Mediterráneo occidental Se describe un nuevo nematodo, Dichelyne (Cucullanellus) romani n. sp. (Nematoda: Cucullanidae), en el tracto digestivo de dos peces notacántidos, Notacanthus chemnitzii Bloch, 1788 y N. bonaparte Risso, 1840 (Notacanthiformes: Notacanthidae), del Noreste Atlántico y del Mediterráneo occidental. En la actualidad, la fauna parasitaria de estos notacántidos se conoce muy poco y, hasta la fecha, se ha registrado un solo cuculánido en N. chemnitzii, mientras que no existe ningún nematodo citado en N. bonaparte (Gibson et al. 2005, Soares 2007). Esta es la primera especie de Dichelyne Jägerskiöld, 1902 descrita en un notacántido, uno de los dos únicos registros en especies de mar profundo, y la cuarta especie de Dichelyne (Cucullanellus) descrita para el Mar Mediterráneo. El estudio morfológico detallado de estos especímenes se realizó mediante el uso de microscopía óptica y electrónica de barrido. Los individuos de esta especie de nematodo poseen una ventosa precloacal, 10 pares de papilas caudales y un ciego intestinal, todas éstas, características típicas para especies pertenecientes a Dichelyne (Cucullanellus) (Figs. 6.1 – 6.3). La nueva especie se diferencia de otros miembros de este subgénero, registrado en otras especies de peces de áreas geográficas del Oceáno Atlántico y el Mar Mediterráneo, por las siguientes características morfológicas: la nueva especie tiene un cuerpo más largo, una relación entre longitud de la espícula y cuerpo menor, la posición de los deiridios y el poro excretor, así como en la distribución de las papilas caudales (Tabla 6.1). Cabe destacar que en el presente estudio los especímenes recolectados en el Mar Mediterráneo fueron menores que los del Océano Atlántico, así mismo los machos encontrados en N. bonaparte eran de menor tamaño que los obtenidos para la especie N. chemnitzii, siendo ambos atlánticos. A pesar de las diferencias biométricas, los especímenes encontrados en ambos hospedadores y áreas fueron considerados como pertenecientes a la misma especie, dado que la mayoría de las proporciones corporales y otros valores fueron idénticos entre ellos. Las diferencias detectadas en este trabajo sobre el desarrollo de los nematodos concuerdan con otros estudios, estando dichas diferencias supuestamente relacionadas con diferentes factores biológicos y ambientales como, por ejemplo, la especie hospedadora, el tamaño y la condición del hospedador, así como la temperatura (Sasal et al. 2000, Timi et al. 2009). Teniendo en cuenta las publicaciones previas en el Noreste Atlántico y el Mar Mediterráneo (Stefanescu et al. 1992), se supone que el menor tamaño de N. bonaparte en el Mediterráneo afectaría también al tamaño de los nematodos (Poulin 1998). En este estudio hemos observado un amplio rango de variabilidad intraespecífica en ciertas características morfológicas, en particular en lo referente la presencia o ausencia de un ciego intestinal y la distribución de las papilas en la región caudal de los machos. Esta última característica es una de las características diagnósticas clave para identificar las especies de este subgénero. También se han detectado casos de una gran variabilidad intraespecífica en estas características morfológicas en otras especies de Dichelyne (De & Maity 1995, Li et al. 2014). Las diferencias en la distribución de papilas registradas en este estudio fueron parcialmente detectadas en un mismo ejemplar (a ambos lados de la cola) (Fig 6.1 J, K). Junto con las diferencias que pueden deberse a artefactos asociados a los procesos de fijación o al examen de material fresco o congelado, en este caso también parecen existir variaciones intraespecíficas naturales que parecen suceder con frecuencia en determinados ejemplares. La revisión de las especies descritas de Dichelyne (Cucullanellus) spp. muestra numerosas incertidumbres sobre su validez, lo que hace necesaria una revisión en profundidad, especialmente considerando las variaciones morfológicas observadas. Variaciones estacionales de las comunidades de parásitos de Notacanthus bonaparte Risso, 1840 (Notacanthiformes: Notacanthidae) a lo largo del talud continental del Mediterráneo noroccidental La anguila de Bonaparte, Notacanthus bonaparte Risso, 1840, fue descrita por primera vez en la cuenca occidental del Mar Mediterráneo, aunque posteriores estudios han mostrado que su distribución se extiende por el Atlántico nororiental (Froese & Pauly 2017). Los pocos estudios disponibles sobre esta especie tratan sobre su distribución geográfica y batimétrica, así como su reproducción y dieta (p.ej. Stefanescu et al. 1992, Coggan et al. 1998, Rodríguez-Romeu et al. 2016). El objetivo de este estudio es proporcionar información detallada sobre las comunidades de parásitos de N. bonaparte en diferentes estaciones del año y en rangos batimétricos del talud continental del Mediterráneo noroccidental. Además, se analizaron los efectos potenciales en las comunidades de parásitos de varios factores (profundidad, estación del año, tamaño del hospedador y sexo), con el fin de detectar posibles relaciones entre parámetros ambientales en el área de estudio y las comunidades de parásitos. Se analizaron las comunidades de parásitos de 150 especímenes de N. bonaparte muestreados en el Mediterráneo noroccidental (Mar Balear, España) en tres estratos batimétricos comprendidos entre los 600 y los 2.000 metros y a lo largo de los años 2007/2008 y 2011 (Fig. 7.1). Las profundidades se separaron en los siguientes estratos: 600–1.000 (D1), 1.000–1.400 (D2) and 1.400–1.800 (D3). Cada rango de profundidad fue analizado a lo largo de las diferentes estaciones del año en que se muestreó (invierno (W), primavera (Sp), verano (S), otoño (A)) (Tabla 7.1). Se analizaron los efectos potenciales de la combinación Profundidad-Estación del año (‘Profundidad-Estación’) en las comunidades de parásitos y en los parásitos tratados de forma individual, incluyendo también como cofactores el sexo y el grado de madurez del hospedador (tamaño del pez). Se analizó el efecto ‘Profundidad-Estación’ con los cofactores ‘tamaño del pez’ y ‘sexo’ en la riqueza y diversidad de las infra-comunidades, así como en la abundancia y prevalencia de las especies de parásitos (especies consideradas comunes con prevalencias >5%). Este análisis se repitió empleando muestras provenientes de los diferentes estratos de profundidad para una estación en concreto (D1 y D2, verano; D1–D3, otoño). Se analizaron las variaciones estacionales en la prevalencia y abundancia de los parásitos para el estrato D1, para el cual había muestras a lo largo de todas las estaciones del año, incluyendo también los cofactores. El efecto potencial en la composición y estructura de las comunidades de parásitos se analizó considerando el factor ‘ProfundidadEstación’, o separadamente ‘Estación del año’ y ‘Profundidad’. Finalmente, se analizó el impacto potencial de las variables ambientales (temperatura, salinidad, oxígeno y turbidez) en las comunidades de parásitos. En general las comunidades de parásitos de N. bonaparte en el área de estudio son pobres, especialmente teniendo en cuenta que su dieta es bentónica, por lo que se supone que están expuestos a numerosos ciclos de vida bentónicos. Casi todos los especímenes analizados de N. bonaparte estaban infectados por al menos un parásito (prevalencia total 94,7%), mientras que la abundancia media general fue 94,3±112,6 (SD). La composición de la infracomunidad queda definida por los factores profundidad, estado de madurez (tamaño) y sexo. La riqueza de la infracomunidad y el índice de riqueza de especies de Margalef mostraron diferencias significativas entre las combinaciones de ‘Profundidad-Estación’, mostrando una mayor riqueza en muestras tomadas en primavera (Tabla 7.2). El índice de Margalef y el de diversidad de Brillouin mostraron diferencias significativas entre sexos, siendo los valores medios de ambos índices significativamente mayores en los machos. Se detectaron cinco taxones, todos ellos registrados por primera vez en N. bonaparte (Tabla 7.3) entre los cuales se encontraban una larva de cuculánido que no pudo ser identificada a nivel de especie, el monogeneo Tinrovia mamaevi y el nematodo Dichelyne (Cucullanellus) romani. Los otros dos taxones eran estadíos larvarios de Hysterothylacium aduncum y Tetraphyllidea fam. gen. sp. que mostraron prevalencias por debajo del 5%, por lo que se supone que son infecciones accidentales. El parásito D. (C.) romani no mostró ninguna tendencia respecto a los factores analizados. Por el contrario, el taxón más abundante, las larvas de cuculánidos, mostraron diferencias significativas en ‘Profundidad-Estación’, así como entre profundidades, tamaño de pez y sexo. Este parásito parece ir acumulándose a lo largo de la vida del hospedador mostrando mayores abundancias en peces de mayor tamaño que habitan en aguas más profundas (zonas media y baja del talud continental), siendo más abundante en las hembras de mayor tamaño. El monogeneo T. mamaevi se registró en la parte superior del talud continental, fundamentalmente durante la primavera. La abundancia de este parásito mostró diferencias significativas en todas las combinaciones ‘Profundidad-Estación’, con los mayores valores en D1, pero sin ningún efecto de los factores tamaño de pez o sexo. La abundancia y prevalencia de este monogeneo eran significativamente diferentes entre las cuatro estaciones del año para D1. La prevalencia para primavera fue significativamente mayor en comparación con verano y otoño. Los dos taxones resultaron estar ligeramente relacionados con parámetros ambientales: la larva de cuculánido con la turbidez y T. mamaevi con temperatura y salinidad (Fig. 7.2). Las comunidades resultaron más ricas en los estratos más someros (D1) debido a la presencia de T. mamaevi y de los dos taxones poco comunes H. aduncum y Tetraphyllidea gen. sp., mientras que la larva de cuculánido mostraba una baja abundancia. Las mayores abundancias de larvas de cuculánidos se detectaron en individuos maduros y de mayor tamaño, indicando una acumulación de este parásito a lo largo de la vida del hospedador. Además, las hembras mostraron abundancias más elevadas de este parásito, lo cual puede explicarse por sus mayores tamaños comparados con los tamaños de los machos. Las bajas abundancias en los machos pueden explicar parcialmente los elevados valores de los índices de riqueza Margalef y de diversidad de Brillouin. Aunque no se analizó en este estudio, la tendencia ‘mayor tamaño-mayor profundidad’ (‘bigger-deeper trend’) se ha confirmado para esta especie, lo cual explica también las mayores abundancias de este nematodo observadas en aguas profundas (Coggan et al. 1998, Rodríguez-Romeu et al. 2016). Sugerimos que el tercer estadío larvario de este cuculánido es de vida libre (como ya se ha sugerido en otros cuculánidos, ver Køie 2000), y, tras eclosionar, se deposita en el sedimento, donde sobrevive durante un periodo indeterminado. Dado que se ha encontrado sedimento en el estómago del hospedador (Rodríguez-Romeu et al. 2016), consideramos que la larva de cuculánido puede infectar al pez al ser ingerida con el sedimento o impregnando a los organismos bentónicos de la dieta. La alta tasa de infección por parte de esta larva puede apuntar a un importante papel de esta especie como hospedador intermediario. En el caso de la especie D. (C.) romani, el ciclo de vida todavía no se conoce y son necesarios más estudios para poder identificar al hospedador intermediario. El monogeneo Tinrovia mamaevi se detectó en la parte más superficial del talud continental, fundamentalmente en primavera. Normalmente, los monogeneos parecen estar restringidos a los estratos superiores de los mares profundos (hasta 1.000 m) (De Buron & Morand 2004) y su diversidad se considera en general menor en comparación con las aguas costeras someras (Rohde 1988). En este estudio, su elevada prevalencia en la parte superior del talud puede estar relacionada con las mayores densidades del hospedador observadas en esas profundidades, así como con la temperatura y la salinidad. Cabe mencionar que las variaciones medidas para estos últimos parámetros en los diferentes estratos de profundidad resultaron ser marginales, por lo que consideramos que otros parámetros abióticos pueden estar también influyendo en su distribución temporal y espacial. Finalmente, las muestras obtenidas en este estudio han contribuido a la descripción de dos especies de parásitos nuevas para la ciencia y han aumentado de forma considerable el conocimiento de la parasitofauna de N. bonaparte. Comunidades de metazoos parásitos y dieta del tiburón de profundidad ‘negrito’ Etmopterus spinax (Squaliformes: Etmopteridae): una comparación de dos ecosistemas profundos del Norte de España Se proporcionan los primeros datos de comunidades de metazoos parásitos y de la composición de la dieta de Etmopterus spinax en el Banco de Galicia y el Cañón de Avilés (Noroeste de España y Sur de la Golfo de Vizcaya respectivamente). Ambas áreas son formaciones topográficas recientemente incluidas en la red ‘Natura 2000’ (Fig. 8.1). Este estudio comparativo está enfocado en la variación a nivel individual entre especímenes, hipotetizando que ambos, parásitos y dieta, pueden contribuir a detectar diferencias entre las poblaciones de E. spinax en estos ecosistemas profundos. El objetivo de este estudio es combinar el análisis de los contenidos estomacales con la estructura de las comunidades de parásitos, proporcionando información tanto sobre el uso del nicho trófico reciente (‘foto instantánea’) como a largo plazo, con el fin de contar con información lo más completa posible para poder entender el papel de esta especie de tiburón en las redes tróficas locales. Las comunidades de parásitos y la dieta de 59 especímenes de tiburón ‘negrito’, E. spinax, se muestrearon y analizaron posteriormente, provenientes de dos formaciones topográficas sumergidas en el Noreste Atlántico, una de ellas en el Noroeste (Banco de Galicia, GB) y la otra en el Norte de España (Cañón de Avilés, AC). Se tomaron muestras de esta especie de tiburón en ambas áreas en los meses de verano del año 2010, a 558 (GB) y 855 metros (AC) de profundidad. Los parámetros de la infracomunidad (riqueza, abundancia total, diversidad y dominancia abundancia de parásitos) y el número de presas encontradas fueron analizados con el fin de detectar posibles diferencias entre las dos localidades de muestreo, incluyendo el tamaño del hospedador como covariable. Los datos de abundancia parásitos y presas se analizaron con el fin de detectar la posible relación con el tamaño del hospedador. Se analizó también el efecto del factor ‘localidad’ y la covariable ‘tamaño del hospedador’ en la composición y estructura de la comunidades de parásitos y los ensamblajes de dieta. Posteriormente se identificaron los taxones clave que contribuían a las similitudes en cada localidad y disimilitudes entre las dos localidades de muestreo. Este trabajo presenta, según la información disponible actualmente, el primer estudio comparativo de la infracomunidad para una especie de tiburón de profundidad. La prevalencia general de infección en E. spinax fue 76,3%, no habiendo sido detectadas diferencias significativas en la prevalencia general y abundancia total entre ambas áreas (prevalencia general: GB: 86,7% vs AC: 65,5%; abundancia media total GB: 5,30 vs AC: 9,52). En total se encontraron once taxones de parásitos para ambas áreas y la mayoría de ellos estuvieron representados por estadíos larvarios (84,4%) (Tabla 8.1). Tres especies se documentaron por primera vez en E. spinax: los cestodos Ditrachybothridium cf. macrocephalum Rees, 1959 (Diphyllidea) y Sphyriocephalus sp. (Trypanorhyncha), y el digeneo Otodistomum cf. cestoides (van Beneden, 1871) (Hemiuroidea). Los peces del GB fueron significativamente más grandes que los de AC lo cual puede contribuir a explicar la abundancia de cuatro taxones en GB y de dos en AC, donde la mayoría de las correlaciones fueron positivas excepto para el monogeneo Squalonchocotyle spinaci, el cual presentó una relación negativa con el tamaño del hospedador. Se detectaron nueve taxones (6 larvas y 3 estadíos adultos) en GB y siete taxones (5 larvas y 2 estadíos adultos) en AC, mientras que cinco taxones (3 larvas y 2 estadíos adultos) estaban presentes en ambas localidades. Las comunidades de parásitos de E. spinax resultaron ser relativamente ricas para ambas áreas, mientras que las infracomunidades resultaron ser bastante pobres, siendo los valores de diversidad similarmente bajos para ambas zonas (Tabla 8.2). Las diferencias en la composición de las comunidades de parásitos y su estructura pueden estar asociadas con la localidad (Fig. 8.2), pero también indican que esos parámetros pueden estar influidos por el tamaño del hospedador. Los taxones clave que contribuyen a la elevada disimilitud (82%) entre ambas localidades (GB y AC) fueron Anisakis sp. (Tipo I sensu Berland, 1961), estadíos larvarios de tetrafilideos y el monogeneo S. spinaci. Anisakis sp. fue significativamente más abundante en muestras procedentes de AC, mientras que S. spinaci se detectó solo en muestras de GB. De los 59 especímenes examinados, 40,7% no contenían presas en sus estómagos. En las dos zonas de estudio las presas más frecuentes fueron crustáceos, fundamentalmente carideos, eufausiáceos y peces, mientras que calamares y equinodermos fueron menos abundantes (Tabla 8.3). Si bien los tiburones de GB fundamentalmente capturaban carideos o peces batipelágicos, en AC, los eufausiáceos y carideos fueron las presas más abundantes en la dieta, seguidos por peces bati- y bentopelágicos. En GB el tamaño de los hospedadores no pudo asociarse con la abundancia de las presas encontrados en los mismos, mientras que en AC se encontró una relación negativa significativa entre la abundancia de eufausiáceos y el tamaño del hospedador. La composición y abundancia relativa de las presas se pudo explicar parcialmente para cada localidad y tamaño del hospedador, constatándose que eufausiáceos, carideos y peces eran las presas clave más importantes, contribuyendo a la disimilitud (92,5%) entre las dos localidades de muestreo. Las abundancias totales de eufausiáceos fueron significativamente diferentes en las localidades, no estando presentes en el GB. Las diferencias significativas en la composición y estructura de las dos comunidades de parásitos y grupos de presas, indican una influencia diferente por parte de los dos ecosistemas profundos estudiados (GB y AC), tanto a largo plazo como en los nichos tróficos recientes de E. spinax. La relativamente alta riqueza de las comunidades componentes observada en este estudio, y las infracomunidades depauperadas en E. spinax, claramente dominadas por una única especie (Tabla 8.1), pueden representar una característica típica de los tiburones de pequeño tamaño. El tamaño del hospedador juega un cierto papel en relación a las diferencias detectadas en los parásitos así como en la dieta en las dos localidades de estudio. Las larvas de cestodos y nematodos se acumulan a lo largo de la vida del hospedador con elevadas abundancias en los tiburones más grandes. Este estudio ha revelado variaciones claras en la dieta a pequeña escala espacial. Los eufausiáceos fueron una presa importante para los tiburones de pequeños tamaño en AC, mientras que en GB estos crustáceos mostraron una abundancia menor. Estas diferencias coinciden también con el carácter generalmente oportunista descrito para los hábitos alimenticios de E. spinax (e.g. Dimech et al. 2012), que se alimenta de las presas más abundantes. Sin embargo, ello también indica que especímenes de gran tamaño modifican su dieta, algo ya observado en estudios previos, con el fin de poder cubrir sus elevadas necesidades energéticas. La mayor abundancia del nematodo Anisakis sp. en AC puede explicarse por el abundante número de hospedadores definitivos detectados en el Sur de la Golfo de Vizcaya (López et al. 2004), especialmente odontocetos piscívoros y teutófagos (López com. pers.) y también probablemente por el elevado número de descartes (peces y vísceras) asociadas al elevado esfuerzo pesquero en el área (Punzón et al 2010). Este hecho podría favorecer las infecciones por este nematodo a todos los diferentes tipos de hospedadores. La detección de diferencias concordantes en las abundancias de eufausiáceos y Anisakis sp. en el Cañón de Avilés asoció los nichos tróficosreciente y de largo plazo. Las larvas de vida libre de los monogeneos como S. spinaci están influidas por numerosos factores abióticos (Grutter 1998), las condiciones físico-químicas de los fondos marinos del GB podrían ser más favorables para este monogeneo. Adicionalmente, el potencial comportamiento de agrupación, especialmente de los tiburones más jóvenes, podría promover la transmisión entre tiburones (Raeymaekers et al. 2008, Jacoby et al. 2011). Los resultados presentados muestran la importancia del uso de los análisis multivariados para el estudio de las variaciones geográficas en las poblaciones de tiburones basados en sus parásitos y en su dieta. Este estudio puede suponer un punto de partida para futuros trabajos centrados en las posibles migraciones y la conectividad entre poblaciones de E. spinax dentro de cada área geográfica concreta y también entre GB y AC. Ello puede también ayudar a definir la importancia de la protección de estas zonas profundas (Red ‘Natura 2000’) para poblaciones de pequeños tiburones de profundidad. Primera aproximación al estudio de la dieta y las comunidades de parásitos del tiburón de profundidad Deania profundorum (Smith & Radcliffe, 1912) en el Cañón de Avilés (Sur del Golfo de Vizcaya): un vistazo a su papel como hospedador La supuesta importancia descrita para los elasmobranquios en las comunidades profundas en zonas del Sur del Golfo de Vizcaya (Sánchez et al. 2008), justifica este estudio que ofrece una primera aproximación sobre el papel del centrofórido Deania profundorum dentro de la comunidad del Cañón de Avilés, combinando la descripción de su nicho trófico reciente (contenidos estomacales) y el uso del nicho trófico a largo plazo (comunidades de parásitos). Se presentan datos sobre las comunidades de parásitos y la dieta de tiburones tollo flecha, D. profundorum, muestreados en las aguas de un sistema de cañones submarinos situado en el Noreste Atlántico, al Norte de España. Las muestras de esta especie de tiburón se tomaron en el Cañón de Avilés (AC) (Fig. 9.1), que es parte de la red ‘Natura 2000’, en los meses de junio del 2010 y mayo del 2011, a 580 y 1.260 metros de profundidad respectivamente. El tamaño del hospedador se analizó para comprobar su posible relación con la abundancia de parásitos y el número de presas. Se analizó el efecto potencial de los factores ‘año de muestreo’ y ‘sexo del hospedador’, en varios parámetros de la infracomunidad (abundancia, riqueza, diversidad y dominancia, abundancia de sus parásitos) y su dieta; en el análisis se incluyó el tamaño del hospedador como covariable. El análisis de similitud de las comunidades, así como el análisis multivariado, se efectuaron para probar los efectos potenciales de los diferentes años de muestreo y sexo del hospedador, incluyendo tamaño del hospedador como covariable, en la composición y estructura de las comunidades de parásitos y los ensamblajes de la dieta. Este es el primer estudio completo sobre las comunidades de parásitos y la dieta de esta especie en el Noreste Atlántico. Los 29 especímenes examinados de D. profundorum mostraron una prevalencia general de 89,7% y una abundancia total media de 42,2±71,6 (SD). Se detectaron nueve especies de parásitos, cinco de ellas fueron encontradas en fases larvarias, incluyendo la mayoría de todos los parásitos identificados (88,7%) (Tabla 9.1). Seis de los nueve taxones fueron registrados por primera vez en D. profundorum y una especie (Squalotrema sp.) podría ser nueva para la ciencia. Los análisis realizados comparando los dos años de muestreos no mostraron diferencias significativas en la proporción de sexos, el tamaño de los hospedadores, ni los parámetros de la infracomunidad, por ello en la comparación realizada entre los sexos se unieron los datos de ambos años de muestreo. El tamaño del hospedador se encontraba relacionado con algunos parámetros de la infracomunidad (abundancia, riqueza y diversidad) y con las abundancias de tres taxones (Deanicola sp., Lacistorhynchidae gen. sp. y Anisakis sp. (Tipo I sensu Berland, 1961)), mostrando una correlación positiva (Fig. 9.2). La proporción de sexos fue equilibrada, siendo los machos ligeramente mayores en tamaño. Los parámetros de la infracomunidad no mostraron diferencias significativas entre los sexos (Tabla 9.2). El sexo del hospedador no afectó tampoco a la similitud de la comunidad, donde el tamaño del hospedador explicó parte de las variaciones observadas. Sin embargo, los análisis GLM realizados, indicaron que dos especies de parásitos, las larvas de Anisakis sp. (Tipo I sensu Berland, 1961) y las de lacistorrínquidos, fueron significativamente más abundantes en los machos (Fig. 9.3). De los 29 especímenes examinados, 37,9% no presentaron ninguna presa en los estómagos. La dieta de D. profundorum consiste en peces, crustáceos (carideos) y calamares, siendo los peces bentónicos y batipelágicos las presas más abundantes (Tabla 9.3). Ninguna de las abundancias de las presas encontradas puede relacionarse con el tamaño del hospedador y los factores ‘año de muestreo’ y ‘sexo del hospedador’. La gran representación de estadíos larvarios de cestodos y nematodos indica que este tiburón tiene una posición intermedia en las redes tróficas locales, lo que también está apoyado por la composición de su dieta mencionada previamente. El tamaño del hospedador tiene una clara influencia en las comunidades de parásitos, cuya carga es mayor en los tiburones de mayor tamaño, indicando una acumulación a lo largo del crecimiento del hospedador. Este patrón se ha observado previamente en otros estudios en los que se describió que la abundancia y riqueza se incrementaban con el tamaño del hospedador (e.g. Timi & Poulin 2003, Bagge et al. 2004), ya que los parásitos se adquieren y acumulan a lo largo de la vida del pez (Barber & Poulin 2002). La comparación con especies coespecíficas, congenéricas, así como con otras especies de tiburones, apunta parcialmente al mismo patrón de incremento de la carga parasitaria, mientras que las diferencias observadas en la diversidad de parásitos y su riqueza indican, junto a otros parámetros, que los hábitos alimenticios son diferentes para cada especie (e.g. Dallarés 2016). El tamaño del hospedador también explica las diferencias observadas para las especies de parásitos entre sexos, donde los machos ligeramente mayores presentan mayores abundancias de estadios larvarios de Anisakis sp. y de lacistorrínquidos. Estas diferencias entre sexos pueden indicar potenciales diferencias en los hábitos alimenticios de ambos sexos, sin embargo, esto no ha podido discernirse a través del análisis de la dieta. Este estudio apoya trabajos previos en los que ya se sugería la importancia del uso de los parásitos como indicadores biológicos para identificar potenciales presas o eventos de alimentación antiguos, así como para abordar el papel del hospedador en las comunidades marinas. Además, el análisis de la dieta y las comunidades de parásitos metazoos de este tiburón, proporcionan los primeros datos para esta zona, añadiendo además nuevos datos a la escasa información existente sobre este género. Es necesario realizar más estudios para clarificar el papel potencial de determinados accidentes topográficos submarinos (cañones, montañas, etc.) en la dieta y las comunidades de parásitos de las especies de tiburones bentopelágicas; la comparación de estos aspectos con áreas sin este tipo de accidentes sería especialmente informativo. 1- El análisis de las citas de especies parásitas en tres familias de peces de aguas profundas (Notacanthidae, Centrophoridae y Etmopteridae) ha revelado que no se han citado parásitos en cerca de un 67% de las especies reconocidas. El número de citas en la única familia de teleósteos fue mayor que las de elasmobranquios: 64% frente a 35 y 25%, respectivamente. 2- Las pocas citas disponibles indican que en ambas familias de elasmobranquios existe una mayor cantidad de cestodos, mientras que los digeneos fueron el grupo taxonómico más diverso en la familia de telósteos. Este hecho puede estar asociado a las diferencias entre los hábitos alimenticios: Los notacántidos son mayoritariamente bentónicos (es decir, próximos a los hospedadores intermediarios) mientras que los elasmobranquios son más bentopelágicos. 3- Los taxones parásitos en notacántidos son principalmente especialistas, reflejando, probablemente, un rango de presas más restringido. Por el contrario, los centrofóridos, familia que incluye a los peces de mayor tamaño, mostraron el número más bajo de parásitos especialistas, los que puede deberse a su dieta generalmente más diversa y oportunista. La proporción equilibrada entre especialistas y generalistas en los etmoptéridos podría estar relacionada con el mayor número de ectoparásitos y su alimentación oportunista. 4- Los parásitos heteroxenos fueron más frecuentes que los monoxenos en las tres familias de peces; sin embargo, cerca del 40% eran monoxenos en los etmoptéridos. Los tiburones de ambas familias ocupan generalmente un nivel medio en las redes tróficas, lo que podría explicar la mayor cantidad de parásitos larvarios. En etmoptéridos, el elevado número de especies monoxenas implica un mayor número de parásitos adultos, que acaban siendo más numerosos que los larvarios. Las mayores proporciones de parásitos adultos en notacántidos podrían verse explicada por la supuesta baja depredación por peces que puedan actuar de hospedadores definitivos potenciales. 5- Tinrovia mamaevi Isbert, Carrassón, Pérezdel-Olmo & Montero 2017, descrita en este trabajo por primera vez, es el primer monogeneo descrito en el pez de profundidad Notacanthus bonaparte. Se sugiere una diagnosis corregida para el género Tinrovia. Los salientes laterales del háptor se describen como ‘alados’ y no como ‘con forma de mariposa’, ya que pueden estrechos o amplios. Los huevos de Tinrovia spp. pueden llevar filamentos polares cortos y/o largos, y no solo cortos, como indica la descripción original del género. 6- El uso de microscopía confocal ha sido muy útil para interpretar las estructuras tri-dimensionales del atrio genital y el órgano copulador, así como el vestíbulo bucal de Tinrovia mamaevi. Gracias a esta metodología se ha observado que muchas estructuras pueden ser interpretadas de forma muy diferente según la condición del ejemplar, lo que debe de ser tenido en cuenta en futuras descripciones taxonómicas. 7- Dichelyne (Cucullanellus) romani Isbert, Montero, Carrassón & González-Solis 2015, nueva especie de nematodo, es el primer cuculánido descrito en notacántidos. Este nematodo se detectó en Notacanthus bonaparte y N. chemnitzii del Noreste Atlántico y en N. bonaparte del Mediterráneo occidental. Es uno de los dos únicos registros de Dichelyne Jägerskiöld, 1902 en especies del mar profundo y se trata de la cuarta especie de Dichelyne (Cucullanellus)descrita en el Mar Mediterráneo. 8- Este estudio confirma las publicaciones previas que ya observaron una alta variabilidad intraespecífica en los rasgos morfológicos de las especies de este género. La amplia variabilidad intraespecífica de ciertos aspectos morfológicos remarca la necesidad de clarificar el estatus de algunas especies del subgénero Dichelyne (Cucullanellus), siendo recomendable reexaminar a los ejemplares tipo. 9- El presente estudio sobre la parasitofauna de Notacanthus bonaparte es el primer análisis detallado de sus comunidades de parásitos, incluyendo datos estacionales y de estratos de profundidad. De las cinco especies de parásitos descritas, dos han sido nuevas para la ciencia y tres representaron nuevas citas de hospedador. 10-Las comunidades de parásitos de Notacanthus bonaparte son pobres, con solo tres especies de consideradas como comunes. Este hecho podría estar apoyado por las observaciones previas que indican que tienen un rango limitado de depredadores. Las comunidades son más rica en el rango de profundidad más superficial (600–1.000 m). 11-El parásito más abundante en Notacanthus bonaparte (la larva de cuculánido), especie más abundante en las profundidades más bajas, parece acumularse durante el crecimiento del hospedador. El rango de profundidades observado para esta especie se explica en parte por la tendencia ‘más grande a más profundidad’, en la que los peces mayores se encuentran en las aguas más profundas. Se sugiere que las larvas de cuculánido son ingeridas directamente por N. bonaparte al alimentarse de sus presas habituales, organismos bentónicos sésiles de movimiento lento. Los principales periodos de infección podrían estar ligados a la mayor actividad de alimentación de N. bonaparte (primavera/verano), cuando se han detectado los mayores valores de turbidez del agua cerca de los fondos marinos. La turbidez podría estar relacionada con la prevalencia de las larvas de cuculánidos, ya que las fases larvarias de vida libre parecen acumularse en el sedimento. 12-La presencia de Tinrovia mamaevi en Notacanthus bonaparte de las profundidades superiores se explica en parte por la mayor densidad de hospedadores. Se observa además una débil relación entre su prevalencia y los factores abíóticos (temperatura, salinidad). 13-Se ha realizado la primera descripción detallada de las comunidades de parásitos y la dieta de Etmopterus spinax, incluyendo a ejemplares juveniles y adultos. Las comunidades componentes de parásitos de E. spinax del Atlántico nororiental fueron ricas, mientras que sus infracomunidades eran pobres y poco diversas. Este estudio aporta los primeros datos comparativos de infracomunidades de parásitos de una especie de tiburón de profundidad, citando a tres nuevas citas de hospedador entre las once especies detectadas. 14-La localidad y el tamaño del hospedador explicaron las diferencias en la composición y estructura de las comunidades de parásitos de Etmopterus spinax encontradas entre una montaña submarina (Banco de Galicia) y un cañón (Cañón de Avilés). La asociación entre el tamaño del hospedador y la abundancia de Squalonchocotyle spinaci podría estar asociada al comportamiento de agregación de los individuos juveniles de E. spinax, probablemente debido a la evasión ante los posibles depredadores. La presencia en el Banco de Galicia podría estar asociada a los efectos de condiciones abióticas y variables ambientales. La elevada abundancia de Anisakis sp. (Tipo I sensu Berland, 1961) en el Cañón de Avilés podría reflejar las mayores abundancias de hospedadores definitivos, así como unas mayores tasas de pesca y descarte en esta área. 15-La dieta de Etmopterus spinax mostró claras diferencias geográficas, con carideos yn 40 teleósteos en el Banco de Galicia, y carideos y eufausiáceos en el Cañón de Avilés como presas principales. El tamaño de los tiburones del Cañón de Avilés solo se asoció a los eufausiáceos. La detección de diferencias concordantes en las abundancias de eufausiáceos y Anisakis sp. en el Cañón de Avilés asoció los nichos tróficos recientes y de largo plazo. 16-El presente estudio reveló un efecto diferente de los dos ecosistemas del mar profundo sobre el nicho trófico de Etmopterus spinax, a largo plazo y en un momento reciente. Además, se subraya la utilidad de las aproximaciones estadísticas multivariantes para explorar las variaciones geográficas en poblaciones de tiburones en base a las presas y los datos parasitológicos. 17-Este estudio aporta el primer análisis exhaustivo de las infracomunidades de parásitos y la composición de la dieta del tiburón de profundidad Deania profundorum en el Atlántico nororiental. La presencia de parásitos adultos y larvas (especialmente cestodos) y el hecho de que la dieta consistiera principalmente en peces, crustáceos y cefalópodos bento- y batipelágicos indica que estos tiburones ocupan una posición intermedia en la re trófica local del Cañón de Avilés. 18-La talla de Deania profundorum tiene un claro impacto sobre los parámetros de la infracomunidad y las abundancias de Deanicola sp., Lacistorhynchidae gen. sp. y Anisakis sp. (Tipo I sensu Berland, 1961); además, los niveles de infección de las dos últimas especies también variaron entre sexos. Este hecho podría estar asociado a los machos de un tamaño ligeramente mayor, los cuales podrían tener hábitos alimenticios diferentes, alimentándose de presas mayores o en más cantidades, de forma que se infectarían más. El análisis de la dieta no reveló estas diferencias ligadas al sexo y el tamaño del hospedador, subrayando la utilidad de los parásitos como indicadores biológicos para estudiar hábitos alimenticios. es_ES
dc.format.extent 238 p. es_ES
dc.language.iso en es_ES
dc.subject deep-sea es_ES
dc.subject Notacanthiformes es_ES
dc.subject Elasmobranchia es_ES
dc.subject Parasites es_ES
dc.subject Northeastern Atlantic es_ES
dc.subject Northwestern Mediterranean es_ES
dc.title Parasite fauna and community structure of bathydemersal fishes: Notacanthus bonaparte (Osteichthyes), Etmopterus spinax and Deania profundorum (Chondrichthyes) es_ES
dc.type info:eu-repo/semantics/doctoralThesis es_ES
dc.subject.unesco 240106 es_ES
dc.subject.unesco 240112 es_ES
dc.subject.unesco 240115 es_ES
dc.subject.unesco 240119 es_ES
dc.description.abstractenglish Summary The deep-sea is the largest biome on earth, but it is also still the less studied (Ramirez-Llodra et al. 2010). While in former times the deep-sea was considered as highly ‘stable’ with low variations below the permanent thermocline, more recent research clearly indicates to a more dynamic environment (Gage 2003, Ramirez-Llodra et al. 2010). Natural effects exerted on deep-sea habitats arise from different factors which comprise e.g. the horizontal movement of huge water masses driven by circum-global currents, which can change salinity and temperature regimes. Additionally, topographic underwater features such as seamounts and canyons interact with these currents and create environmental conditions distinctly different to the continental slope or deep-sea plains, which can enhance the food supply and diversity in the deep-sea on a local scale (Levin & Dayton 2009 and references therein). Therefore, the high spatial heterogeneity of deep-sea habitats together with the spatial and temporal limitations of food supply in their communities (Snelgrove & Grassle 1995) can result in a high variability of the diversity, even in very small spatial scales (Levin & Dayton 2009). The current knowledge on these deep-sea dynamics and its habitats is still scarce and negligible when compared to the knowledge ofcostal and shallow water ecosystems (RamirezLlodra et al. 2010, Snelgrove et al. 2016). This applies also to the deep-sea fishes for which knowledge is often limited to species of commercial value and targeted in specific areas (Snelgrove et al. 2016). Therefore, based on this unbalanced study effort, it is recommended to consider assumptions about common patterns in the deep-sea with caution (Snelgrove et al. 2016). The scant overall information lacks knowledge on several ecological and biological traits of deep-sea fishes, including their parasites. Several aspects of parasites, such as their life cycles and distribution patterns in the deep-sea are often assumed based on the knowledge from shallow water fishes. The few data available on parasites in deep-sea fishes show similarities to shallow waters, where a certain relation between parasite communities and host related factors exists. Parasite life cycles in the deepsea ecosystems are often not known. Available studies show that the diversity of certain parasite groups seems to be distinctly lower compared to shallow waters (Klimpel et al. 2009). This lower diversity is partly explained in some higher taxa, such as Digenea, by the fact that few parasites followed and co-evoluted with their hosts in the deep. Further, a lower host density in the deep-sea and the inappropriate life cycles may impede a successful colonization of this habitat (Campbell et al. 1980, Bray et al. 1999, Klimpel et al. 2006). Increasing knowledge on fish parasite communities from the deep-sea would not only provide more data on the parasites, but even indicate to host related ecological and biological traits, as parasites can be used as biological indicators. This would also provide an insight in the transmission pathways of parasites in extreme environments with often lower host diversity and density (Leung et al. 2015). In particular, the use of parasites as biological indicators is recommended for rare species or species difficult to sample (MacKenzie & Abaunza 1998), which is partly the case for the three species studied in this work: Notacanthusbonaparte Risso, 1840 (Notacanthiformes: Notacanthidae), Etmopterus spinax L., 1758 (Squaliformes: Etmopteridae), and Deania profundorum Smith & Radcliffe, 1912 (Squaliformes: Centrophoridae). The data available for deep-sea habitats and their fish fauna clearly indicate to life history traits with slow growth, late maturity and low fecundity which make deep-sea fishes less resilient to anthropogenic impacts such as fisheries (Koslow et al. 2000, Bergstad et al. 2013). This also applies to the three species studied here, and although all have a low or no commercial value, they suffer fishery impacts due to partly high by-catch mortalities. Notacanthus bonaparte is ‘grazing’ on benthic fauna and in some areas may exhibit high abundances. However, the particular role of N. bonaparte in ecosystems is not known, and it can only be speculated if a depletion would have cascading effects in the ecosystem. Regarding the shark species (E. spinax and D. profundorum), their role/importance in deep-sea ecosystem is not clear but as predators of higher trophic levels (Cortés 1999) it is suggested, that their depletion or extinction could have profound consequences for the local community and ecosystem stability. The specific objectives of this work are: 1. To contribute to the knowledge on the parasite fauna of the three selected species N. bonaparte, E. spinax y D. profundorum. 2. To describe species new to science. 3. To describe the parasite communities of N. bonaparte, E. spinax and D. profundorum. 4. To generate information on the composition and abundance of parasite species which may be used as potential indicators. 5. To analyse potential relationships between the detected parasite communities with the diet and trophic ecology of the host. Annotated checklist of parasites recorded from the species of the three families of deep-sea fish: Centrophoridae, Etmopteridae and Notacanthidae A compilation of data currently available on recorded parasites for the three host families (Centrophoridae, Etmopteridae and Notacanthidae) which comprise the three model species, has been performed (Table 4.1). A thorough literature search has been conducted consulting different databases (e.g. Google Scholar, Web of Knowledge, World of Copepods, Global Cestode Database and Host-parasite database of the Natural History Museum, London), but also the comprehensive checklist compiled by Klimpel et al. (2009). The information found by means of a web search engine, was verified with the original source (publication) when available. All three fish families exhibited a different number of valid species, where some species are still under discussion. The total number of valid fish species (82) is distributed over these three families as follows: 20 centrophorids, 51 etmopterids and 11 notacanthids. The found publications dealing with parasites species described in these host families are low in number compared to shallow water or commercially important species, but an increasing study effort is observable since the 70’s (Fig. 4.1). Further, the publications reveal a clear geographical bias with most studies conducted in the Northeast Atlantic followed by the Northwest Atlantic, the Southwest Pacific, and the Mediterranean Sea. Several families of different parasite higher taxa groups were found with varying importance with respect to elasmobranchs and teleost hosts. These taxa were: Cestoda, Monogenea, Trematoda (Digenea), Nematoda, Copepoda, Isopoda, Cirripedia and Amphipoda (Fig. 4.2). In both elasmobranch species most parasites recorded were assigned to the cestodes followed by the copepods, while in Notacanthidae digeneans were the most diverse group followed by monogeneans. These are patterns which were already observed for other elasmobranchs and osteichthyes (Campbell et all. 1980, Cribb et al. 2002, Caira & Healy 2004). Amphipods and cirripeds were detected in etmopterids only (Fig. 4.4, 4.5). The lower overall diversity in monogeneans may hint to sampling artefacts or a general low presence in the deep-sea as previously suggested (De Buron & Morand 2004). The parasite taxa detected in these fish families partly represent families which were already found frequently in other fishes from the deepsea (Fig. 4.3). The proportions between specialist and generalist species of all parasite groups were different between all three fish families, where the notacanthids showed the highest proportion of specialist species (almost 58%) followed by etmopterids (50%) and centrophorids (30%) (Fig. 4.6). Specialists were not only found among monogeneans, but also digeneans (in Notacanthidae) and cestodes (both in elasmobranchs). As previously suggested, generalist feeders may be infected by a more diverse parasite fauna with more generalist species (Klimpel et al. 2006, Chambers 2008); the differences between the fish families are partly explained by the different feeding habits with often broader ranges of prey items in sharks. In comparison notacanthids show a more limited range of prey items and are partly highly specialised. The proportions of heteroxenous and monoxenous parasite taxa were similar for all three families; the highest proportion of heteroxenous parasites was detected in notacanthids, probably in part due to their strict benthic diet. In etmopterids, monoxenous parasite taxa had a higher contribution, in part owing to two taxa found exclusively in this fish family. This might also be related to the higher proportion of adult parasite stages recorded for etmopterids, while in centrophorids the proportion is almost balanced. In etmopterids, more monoxenous species were recorded which mostly infect their host as adult stage (except e.g. Gnathiidae). The high proportion of adults in notacanthids is mainly represented by digeneans which may hint to its specialised, benthic feeding habit. Interestingly the high amount of larval stages in centrophorids, which is the family with largest body sizes of all three fish families, indicates to an important role as intermediate or at least paratenic host. Consequently, predators of these species, having at least the same size of these sharks, might exist in their habitats. Though, further studies are needed to analyse whether some larval cestodes may occur only in smaller, younger sharks and diminish in adults. A new species of Tinrovia Mamaev, 1987 (Monogenea: Microcotylidae) from the deep-sea fish Notacanthus bonaparte Risso (Notacanthiformes: Notacanthidae) in the western Mediterranean and the Northeast Atlantic During the analysis of the parasite communities from the shortfin spiny eel, Notacanthusbonaparte Risso, 1840, a new monogenean species was detected and described. The parasite fauna of the deep-sea fish N. bonaparte is poorly studied and to date only two species have been described: the trematode Steringovermes notacanthi Bray, 2004 and the cestode Bathycestus brayi Kuchta & Scholz, 2004. This new microcotylid, Tinrovia mamaevi n. sp. (Monogenea: Polyopisthocotylea), is described from the gills of 165 specimens sampled in the western Mediterranean and Northeast Atlantic. The obtained specimens were used for a detailed morphological study by means of light and confocal laser scanning microscopy. The morphological traits observed in the analysed monogenean specimens from both areas justify their classification belonging to the same species. This species is allocated to the subfamily Syncoelicotylinae Mamaev & Zubchenko 1978 due to the possession of a symmetrical haptor with two separate frills. This species is assigned to the genus Tinrovia which includes the type- and only other species T. papiliocauda Mamaev, 1987. Tinrovia mamaevi differs from T. papiliocauda, in having a narrower haptor with a lower number of clamps. Clamps are also smaller in the new species, testes more numerous, the genital atrium smaller with a lower number of spines, and the eggs have a short and a long filament (Table 5.1). The clamps in T. mamaevi n. sp. are of the ‘microcotylid’ type, arranged in two distinct lateral haptoral frills (Fig. 5.1). Previous publications suggested that clamps of Syncoelicotylinae have to be considered ‘massive’ (Mamaev & Zubchenko 1978, Mamaev 1987, Mamaev & Brashovian 1989) however, clamps of T. mamaevi were slightly smaller than in T. papiliocauda, especially their sclerites were slender and more delicate. Therefore, in these cases descriptions could be ambiguous and should be referred to total clamp size in relation to the body size or to the relative sizes of the sclerites. This applies also to the description of the haptor made for two species of Syncoelicotylinae. In the present study we could observe an overall smaller haptor in T. mamaevi compared to T. papiliocauda, and the lateral frills appear to be relatively smaller and narrower. In the generic diagnoses of two species of the genera, Syncoelicotyle and Tinrovia, the haptor is described as ‘butterfly-shaped’, meaning wide, separated haptor frills (Mamaev & Zubchenko 1978, Mamaev 1987) (Figs. 5.1, 5.2). We suggest that this description in the diagnoses of these species of Syncoelicotylinae can be controversial. Firstly, we observed overall narrower lateral frills suggesting the wide shape as no longer valid for diagnostic of this genus. Secondly, we suggest using a more generic term to refer to characters such as ‘wide haptor frill’, as descriptions referring to peculiar shapes can be misinterpreted depending on the observer. Along with the lower spine number, the genital atrium in T. mamaevi is smaller and exhibits a different pattern of armed muscular pads compared to the genital organ described for T. papiliocauda. However, owing to the difficulties describing complex traits the supposedly different genital atrium lobulation should be interpreted with caution. The here applied confocal techniques were highly useful to interpret especially the 3D- structure of the genital atrium (Fig. 5.3). The use can help to diminish controversies about the correct interpretation of traits and enhance the reliability for diagnostics. In the present study, eggs also differed to the diagnosis of the genus (two short filaments); and branched caeca, usually described as anastomosed, could not be observed due to dense vitelline follicles. The description of these characters are known to be controversial in other polyopisthocotyleans, therefore both morphological traits are unreliable for taxonomical diagnoses. We suggest an emended diagnosis of the genus Tinrovia: as in Mamaev (1987) except for: Haptor with two lateral frills not joining posteriorly, markedly winged when frills wide; eggs with two filaments (short or long). Dichelyne (Cucullanellus) romani n. sp. (Nematoda: Cucullanidae) in notacanthid fishes from the Northeast Atlantic and western Mediterranean A new nematode, Dichelyne (Cucullanellus) romani n. sp. (Nematoda: Cucullanidae), is described from the digestive tract of two notacanthid fishes, Notacanthus chemnitzii Bloch, 1788 and N. bonaparte Risso, 1840 (Notacanthiformes: Notacanthidae), from the Northeast Atlantic Ocean and western Mediterranean Sea. Currently, the helminth fauna of both notacanthids is poorly studied and to date one cucullanid nematode has been detected in N. chemnitzii, while for N. bonaparte no nematode record exists (Gibson et al. 2005, Soares 2007). This is the first species of Dichelyne Jägerskiöld, 1902 in a notacanthid fish and one of the only two records in deep-sea fish species, and the fourth Dichelyne (Cucullanellus) species described for the Mediterranean Sea. A detailed morphological study of these specimens was performed by means of light and scanning electron microscopy. The individuals of this nematode species possess a precloacal sucker, ten pairs of caudal papillae, and an intestinal caecum, typical features for species belonging to Dichelyne (Cucullanellus) (Figs. 6.1–6.3). The new species differs from other members of this subgenus, recorded in other fish species from different geographical areas including the Atlantic Ocean and the Mediterranean Sea, in different morphological traits. The new species has a larger body size, smaller spicule/body length ratio, and differs in the position of deirids and excretory pore, and in the distribution of caudal papillae (Table 6.1). Interestingly, in the present study, specimens taken from the Mediterranean Sea were smaller than from the Atlantic Ocean and additionally males found in N. bonaparte had a smaller body size than male specimens obtained from N. chemnitzii, both hosts from the Atlantic Ocean. Despite the biometric differences, nematode specimens from both hosts and areas were considered to belong to the same species because most body ratios and other values were identical among them. These here detected differences in the nematode development agree with other studies and supposedly are related to different biological and environmental factors such as host species, host size and condition, and temperature (Sasal et al. 2000, Timi et al. 2009). Considering previous publications of differences in fish sizes between the Northeast Atlantic Ocean and the Mediterranean Sea (Stefanescu et al. 1992) it is supposed that the lower host body size of N. bonaparte from the latter area affects the size of these nematodes (Poulin 1998). In the present study we could also observe a broad intraspecific variability in certain aspects of the morphological traits, in particular considering the presence/absence of the intestinal caecum and the distribution of the papillae in the caudal region of the males. The latter trait is one of the key diagnostic features to identify species of this subgenus. Cases of high intraspecific variability in these morphological traits were also detected in other Dichelyne spp. (De & Maity 1995, Li et al. 2014). The differences in the distribution of papillae recorded in the present study were partly detected on the same specimen (both sides of the tail) (Fig 6.1J, K). Along with differences which might be related to the fixation procedure or the examination of material from fresh or frozen hosts, in this case we suggest simple intraspecific variabilities which seem to occur quite frequently. The revision of the described species for Dichelyne (Cucullanellus) spp. revealed many uncertainties of their validity and a profound revision would be necessary, especially when considering the morphological variabilities observed here and elsewhere. Seasonal variation of parasite communities of Notacanthus bonaparte Risso, 1840 Notacanthiformes: Notacanthidae) over the Northwest Mediterranean slope The short-fin spiny eel Notacanthus bonaparte Risso, 1840 was first described from the Western basin of the Mediterranean Sea, and its distribution extends to the Northeast Atlantic (Froese & Pauly 2017). Few studies exist on this species and available data comprise its spatial and depth-related distribution, reproduction and diet (e.g. Stefanescu et al. 1992, Coggan et al. 1998, Rodríguez-Romeu et al. 2016). The aim of this study is to provide detailed information on the parasite communities of N. bonaparte from different seasons and depth ranges of the slope in the western Mediterranean. Further, we want to assess the potential effects on the parasite communities imposed by the factors depth, season, host size and sex, trying to detect links between environmental parameters from this area and the parasite communities. The analyses were performed on the parasite communities of 150 specimens of N. bonaparte sampled in the western Mediterranean Sea (Balearic Sea, Spain) from three bathymetric strata between 600 and 2,000 m over the seasons in 2007/08 and 2011 (Fig. 7.1). The depth was separated in three depth strata: 600–1,000 (D1), 1,000–1,400 (D2) and 1,400–1,800 (D3). Each depth range was joined with the season (winter (W), spring (Sp), summer (S), autumn (A)) of sampling (Table 7.1). The potential effects by these ‘DepthSeason’ combinations on the parasite communities and on single parasites were tested including also the cofactors sex and status of maturity (fish size). We tested the effect of ‘DepthSeason’ combinations with co factors (fish size, sex) on parasite infracommunity parameters, such as richness and diversity, and on the abundance and prevalence of single parasite species (common species prevalence >5%). Latter analyses were repeated using samples from different depth strata where samples were taken in a particular season (D1 and D2, summer; D1–D3, autumn). Seasonal variation in prevalence and abundance were tested for D1, where samples from all seasons were available, including also the cofactors. The potential effect on parasite community composition and structure was assessed considering the factor ‘DepthSeason’, or ‘season’ and ‘depth’ separately. Finally, the potential impact of environmental variables (temperature, salinity, oxygen, turbidity) imposed on the parasite communities was tested. Overall, parasite communities of N. bonaparte in this area are poor, especially when considering its benthic feeding habit, supposedly exposed to the many benthic parasite life cycles. Almost all analysed N. bonaparte specimens were infected by at least one parasite species (overall prevalence 94.7%), while the overall mean abundance was 94.3±112.6. The infracommunity composition is defined by the factors, depth, maturity status (size) and sex. The infracommunity richness and Margalef Species Richness revealed significant differences between ‘DepthSeason’ combinations, where samples taken in spring showed a higher richness (Table 7.2). Margalef Species Richness and Brillouin’s diversity were significantly different between sexes, where mean values for both indices were significantly higher in males. We detected five taxa, all of them recorded for the first time in N. bonaparte (Table 7.3): a larval cucullanid which could not be identified to species level, the monogenean Tinrovia mamaevi and the nematode Dichelyne (Cucullanellus) romani; the other two taxa were larval stages of Hysterothylacium aduncum and Tetraphyllidea fam. gen. sp. and showed overall prevalences below 5%, supposedly being accidental infections. The parasite D. (C.) romani did not show any pattern considering any of the tested factors. In contrast, the most abundant taxon, the cucullanid larva, showed significant differences between ‘DepthSeasons’ and between depths, fish size and sex. This parasite seems to be accumulated during host life showing higher abundances in larger fish of deeper waters (on the middle and lower slope) and is more abundant in larger sized females. The monogenean T. mamaevi was recorded in the upper slope mainly during the spring season. The abundance of this parasite differed significantly among all ‘DepthSeason’ combinations with highest values in D1, but without any effect by fish size or sex. Abundance and prevalence of this monogenean were significantly different between the four seasons from D1. The prevalence for spring was significantly higher compared to summer and autumn. Both taxa were slightly related to measured environmental parameters: cucullanid larvae to turbidity and T. mamaevi to temperature and salinity (Fig. 7.2). Communities were richer in shallower waters (D1) owing to the presence of T. mamaevi and both uncommon taxa, H. aduncum and Tetraphyllidea gen. sp., while cucullanid larvae showed lower abundances. Higher abundances of cucullanid larvae were detected in larger mature specimens, indicating an accumulation of this parasite during host growth. Further, females showed higher abundances of this parasite which can be explained by their larger sizes, compared to males. The lower abundance in males might partly explain the higher Margalef Species Richness and Brillouin diversity indices calculated in males. Although not for the present study, a bigger-deeper trend for this species has been reported (Coggan et al. 1998, Rodríguez-Romeu et al. 2016), which also explains the higher abundances of this nematode observed in deeper waters. We suggest that 3rd stage larvae of this cucullanid nematode are free-living, which has been observed for another cucullanid (Køie 2000), and after hatching they sink to the bottom and survive a certain period in the sediment. As sediment has been recorded in stomach (Rodríguez-Romeu et al. 2016), we argue that cucullanid larvae can infect fish when they are ingested with sediments or while fish feeds on benthic organisms. The high infection rate by this larval parasite may hint to the important role of this species as intermediate host. In case of the species D. (C.) romani the life cycle is still unknown and further studies are needed to identify the intermediate hosts. The monogenean Tinrovia mamaevi was recorded in the upper slope mainly during the spring season. Usually, several studies observed monogeneans in ‘shallower’ waters of the deep ocean only (up to 1,000 m) (De Buron & Morand 2004) and the overall diversity is considered to be lower compared to shallow coastal waters (Rohde 1988). In this study, the higher prevalence at the upper slope could be related to higher host densities observed in these depths, but also to temperature and salinity. Though, the measured variations for these parameters between depth strata were marginal therefore, we argue that additionally other abiotic parameters may influence its spatial and temporal distribution. Finally, the samples obtained for this study contribute to the description of two parasite species new to science, and substantially enhance the knowledge on the parasite fauna of N. bonaparte. Metazoan parasite communities and diet of the velvet belly lanternshark Etmopterus spinax (Squaliformes: Etmopteridae): a comparison of two deep-sea ecosystems off northern Spain The first data on metazoan parasite communities and diet composition in Etmopterus spinax at the Galicia Bank and the Avilés Canyon (northwestern Spain, southern Bay of Biscay) are provided in this study. Both areas are topographic underwater features which were included recently in the ‘Natura 2000’ network (Fig. 8.1). This comparative approach focussed on the variation at the level of individual fish hypothesizing that both, parasites and diet, would be informative at detecting differences between the populations of E. spinax in these deep-sea ecosystems. The aim of this study was to combine the examination of stomach contents with the structure of parasite communities, yielding a snapshot of the most recent trophic niche utilisation and reflecting a long-term feeding niche to get more comprehensive information on the role of this shark species in the two local food webs. Parasite communities and diet of 59 specimens of the velvet belly lantern shark, E. spinax, sampled in two underwater features in the Northeast Atlantic off northwestern (Galicia Bank, GB) and northern (Avilés Canyon, AC) Spain have been analysed. Samples of this shark species were taken in summer months of 2010, at 558 (GB) and 855 m (AC) depth. Parasite infracommunity parameters (richness, total abundance, diversity and dominance, parasite abundance) and the number of detected prey items were tested for potential differences between both localities, including host size as covariate. Data on parasite and prey abundance were tested for a potential relationship with host size. The effect of the factor locality and the covariate host size on the composition and structure of the parasite community and diet assemblages were assessed. This was followed by the identification of key taxa mostly contributing to similarities within and dissimilarities between both sampled localities. As far as is known, this study provides the first comparative parasite infracommunity data for a deep-sea shark species. The overall prevalence of infection in E. spinax was 76.3%; overall prevalences and abundances in both areas were not significantly different (overall prevalence: GB: 86.7% vs AC: 65.5%; total mean abundance GB: 5.30 vs AC: 9.52). Overall eleven parasite taxa were recovered from both areas, and the majority of taxa was represented by larval stages (84.4%) (Table 8.1). Three species are recorded for the first time in E. spinax: the cestodes Ditrachybothridium cf. macrocephalum Rees, 1959 (Diphyllidea) and Sphyriocephalus sp. (Trypanorhyncha), and the digenean Otodistomumcf. cestoides (van Beneden, 1871) (Hemiuroidea). Fishes from the GB were significantly larger than in the AC and size could be associated with the abundance of four taxa in the GB and two in the AC, where most correlation were positive except for the monogenean Squalonchocotyle spinaci, which revealed a negative association with host size. We detected nine taxa (6 larval and 3 adult stages) at the GB and seven taxa (5 larval and 2 adult stages) at the AC, while five taxa (3 larval and 2 adult stages) occurred in both localities. The component parasite communities in E. spinax were relatively rich for both areas, whereas the infracommunities were rather depauperate, with similar low diversity at both localities (Table 8.2). The differentiation of parasite community composition and structure could be associated with locality (Fig. 8.2), but also indicated that these parameters are affected by host size. The key discriminating taxa contributing to the high dissimilarity (82%) between both localities (GB and AC) were Anisakis sp. (Type I sensu Berland, 1961), larval tetraphyllideans and the monogenean Squalonchocotyle spinaci. While Anisakis sp. was significantly more abundant in samples from the AC, S. spinaci was detected in samples from the GB only. Of the 59 specimens examined 40.7% had empty stomachs. In both areas main prey items consisted of crustaceans, mainly carideans and euphausiids, and fishes, whereas squid and echinoderms were of minor importance (Table 8.3). While sharks from the GB mostly preyed on carideans and bathypelagic fishes, at the AC euphausiids and carideans had the highest contribution to the diet, followed by bathy- and benthopelagic fishes. At the GB host size could not be associated with prey abundance while abundances of euphausiaceans in the AC showed significant negative correlations with host size. The composition and relative abundance of prey was partly explained by locality and host size, where euphausiaceans, carideans and fishes were the key discriminating prey items contributing to the dissimilarity (92.5%) between sampling localities. The total abundance of euphausiids was significantly different between both localities, as it was absent in GB. The significant differences in the composition and structure of both parasite communities and prey assemblages indicate differential effects of the two deep-sea ecosystems (GB and AC) on both long-term and most recent trophic niches of E. spinax. The here observed relatively high richness of component communities, and the depauperate infracommunities in E. spinax, which are strongly dominated by a single species (Table 8.1), may represent a characteristic feature of small sharks. Host size played a certain role with respect to the detected differences in parasites and diet between both localities. Larval cestodes and nematodes were accumulated during host growth with high abundances in larger sharks. This study revealed clear variations in the diet on a very small spatial scale. Euphausiids were of higher importance for smaller shark specimens in the AC, while in the GB these crustaceans exhibited a lower abundance. This also indicates to the already observed opportunistic feeding habits of E. spinax (e.g. Dimech et al. 2012), feeding on most abundant prey items. But it also indicates that larger specimens alter their diet, which was already observed in previous studies, in order to meet higher energetic requirements. The higher abundance of the nematode Anisakis sp. in the AC might be explained by the higher numbers of its definitive hosts detected in the southern Bay of Biscay (López et al. 2004), especially piscivorous and teuthivorous toothed whales (López pers. com.), and probably, to the high amount of discards (fish and viscera) due to enhanced fishing effort in that area (Punzón et al 2010). This may facilitate the infection of all host types by this nematode. The detection of concordant differences in the abundances of euphausiids and Anisakis sp. in the Aviles Canyon linked both most recent and long-term trophic niches. Free-living larvae of monogeneans such as S. spinaci depend on several abiotic factors (Grutter 1998) and the physical-chemical conditions of the GB seabed could be more suitable for this monogenean. Additionally potential schooling behaviour, especially of younger sharks, may promote parasite transmission (Raeymaekers et al. 2008, Jacoby et al. 2011). The presented results underline the importance of the use of multivariate analyses for the assessment of geographical variation in shark populations based on parasites and diet data. This study could serve as a starting point for future studies focussing on potential migration and population connectivity of E. spinax within this geographical area and between the GB and AC. This would also help to define the importance of these protected deep-sea areas (Natura 2000 network) for small sized deep-sea shark populations. First insight into the diet and parasite communities of the deep-sea shark Deania profundorum (Smith & Radcliffe, 1912) from the Avilés Canyon (southern Bay of Biscay): shedding light on host’s role? Owing to the partly high importance of elasmobranchs in the deepwater communities in areas of the southern Bay of Biscay (Sánchez et al. 2008), this study shall provide an insight into the role of the centrophorid Deania profundorum within the community of the Avilés Canyon (AC) combining the description of the recent trophic niche (stomach contents) and the long-term feeding niche utilization (parasite communities). We present information on the parasite communities and diet of the arrowhead dogfish, D. profundorum, sampled in an underwater canyon system in the Northeast Atlantic off northern Spain. The samples of this shark species were taken in the Avilés Canyon (AC) (Fig. 9.1), which is part of the ‘Natura 2000’ network, in June 2010 and May 2011 at 580 and 1,260 m depth. The host size was tested for a potential relation to parasite abundances and prey item number. The potential effect imposed by the factors, years and host sex, on several infracommunity parameters (abundance, richness, diversity, dominance, parasite abundance ) and diet were tested including host size as covariate. Community similarity analyses and multivariate analyses were performed to assess the potential effects of sampling years and host sex, including host size as covariate, on the composition and structure of parasite communities and diet assemblages. This is the first comprehensive study on the parasite community and diet of this species in the Northeast Atlantic. We examined 29 specimens of D. profundorum which exhibited an overall prevalence of 89.7% and a total mean abundance of 42.2±71.6. Nine parasite species were detected, of these five were found as larval stage comprising the majority of all identified parasite individuals (88.7%) (Table 9.1). Six out of nine taxa are recorded for the first time in D. profundorum and one species (Squalotrema sp.) could be a species new to science. Both sampling years did not differ in sex ratio, host size, or parasite infracommunity parameters, therefore the comparison between sexes were performed with pooled data of both years. Host size was associated with infracommunity parameters (abundance, richness, diversity) and with abundances of three taxa (Deanicola sp., Lacistorhynchidae gen. sp. and Anisakis sp. (Type I sensu Berland, 1961)) showing a positive correlation (Fig. 9.2). The sex ratio was balanced, and males were only slightly larger. Infracommunity parameters did not reveal significant differences between sexes (Table 9.2). Host sex was also not affecting the community similarity, where host size explained a part of the variations observed. However, GLMs analyses indicate that two parasite species, larval Anisakis sp. (Type I sensu Berland, 1961) and lacistorhynchid larvae were significantly more abundant in males (Fig. 9.3). Of the 29 examined specimens 37.9% had empty stomachs. The diet of D. profundorum consisted of fishes, crustaceans (carideans) and squid – with bentho- and bathypelagic fishes as most abundant prey (Table 9.3). None of the prey items could be related to host size and factors years and host sex did not show any effect on the composition of the diet assemblage. The high representation of larval stages of cestodes and nematodes indicates that this shark has an intermediate position in the local food-web, which is also supported by the composition of its diet mentioned above. Host size clearly influenced the parasite community with increasing load observed for larger shark specimens indicating an accumulation during growth. This pattern was already observed in other studies, where parasite abundance and richness increased with host size (e.g. Timi & Poulin 2003, Bagge et al. 2004), as parasites are acquired and accumulated over the life span (Barber & Poulin 2002). The comparison with conspecific, congeneric and other shark species partly indicated the same pattern of increasing parasite load, while the observed different parasite diversity and richness indicate, amongst other parameters, to distinct species related feeding habits (e.g. Dallarés 2016). The host size also explains the differences observed for single parasite species between sexes, where slightly larger males exhibited higher abundances of larval Anisakis sp. and lacistorhynchid larvae. These differences between sexes may indicate to potentially distinct feeding habits of both sexes which could not be discerned by the diet analysis. This study highlights the previous suggestions on the importance of using parasites as biological indicators to identify potential prey items of past feeding events, and the assessment of the host role in marine communities. Further, this survey on the diet and metazoan parasite communities of this shark provides the first data from this area and adds some new data to the scant information available for this genus. Future studies could clarify the potential role of underwater features (canyons, seamounts) on the diet and parasite community of benthopelagic shark species, especially when comparing these parameters from areas without these topographic features. es_ES
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